Thermodynamique des fermentations : énergie libre, cascade d'accepteurs d'électrons et transfert d'hydrogène

Toute voie catabolique microbienne repose sur un transfert d’électrons d’un donneur (oxydation) vers un accepteur terminal (réduction). La force motrice de cette translocation est quantifiée par la variation d’énergie libre de Gibbs (ΔG) associée à la réaction globale, exprimée en conditions standard (ΔG°′) ou, plus pertinemment, en conditions in situ (ΔG′). Cette énergie est directement proportionnelle à la différence de potentiel redox (ΔEh) entre les deux demi-cellules du couple donneur/accepteur, selon la relation ΔG°′ = –nFΔE°′, où n représente le nombre d’électrons transférés et F la constante de Faraday (96,5 kJ mol⁻¹ V⁻¹) (Madigan et al., 2019). En sol anoxique, la diversité des couples redox disponibles (O₂/H₂O, NO₃⁻/N₂, Fe(III)/Fe(II), SO₄²⁻/HS⁻, CO₂/CH₄) impose un ordonnancement thermodynamiqueBranche de la physique et de la chimie traitant des transferts d'énergie, de chaleur et de travail (Victoor, 1998). Appliquée au sol, elle régit les réactions de changement de phase des minéraux, les équilibres d'échange cationique ainsi que les transferts d'eau en milieu non saturé basés sur le potentiel hydrique (Victoor, 1998) → Vocabulaire strict, où chaque accepteur n’entre en jeu qu’une fois le précédent épuisé, phénomène connu sous le nom de « échelle redox » (Ponnamperuma, 1972).

La fermentation occupe une place singulière dans cette cascade. Contrairement aux respirations anaérobies, elle ne fait pas appel à un accepteur d’électrons externe mais réoxyde les coenzymes réduits (NADH, FADH₂) par réduction d’un métabolite organique issu de la même voie catabolique. Cette oxydation interne libère une énergie modeste : la glycolyse d’une mole de glucose en pyruvate, couplée à la réduction du pyruvate en lactate, dégage un ΔG°′ de seulement –196 kJ mol⁻¹ (soit 2 ATP synthétisés par phosphorylation au niveau du substrat), contre –2 880 kJ mol⁻¹ pour la respiration aérobie complète (Thauer et al., 1977). La fermentation se définit donc comme une stratégie énergétique de faible rendement mais de grande robustesse, capable de fonctionner dans des environnements où les accepteurs externes sont absents ou inaccessibles.

La production nette d’ATP par chimiosmose — qu’il s’agisse de phosphorylation au niveau du substrat ou de gradient de protons via une ATPase membranaire — ne peut advenir que si l’énergie libre libérée par la réaction catabolique dépasse un seuil critique. Bernhard Schink et ses collaborateurs ont démontré, à partir d’études thermodynamiques sur les communautés syntrophiques, que ce seuil minimal se situe autour de –20 kJ mol⁻¹ dans les conditions physiologiques réelles (Schink, 1997 ; Schink & Stams, 2013). Cette valeur correspond approximativement à l’énergie requise pour translocader un tiers de proton à travers la membrane, sachant que la synthèse d’une molécule d’ATP nécessite le passage de 3 à 4 protons selon le stoechiomètre H⁺/ATP de l’espèce considérée.

Cette « règle des –20 kJ mol⁻¹ » a des conséquences drastiques pour les voies fermentaires en sol anoxique. Une réaction dont le ΔG°′ est déjà proche de zéro (comme la fermentation butyrique du glucose : ΔG°′ ≈ –252 kJ mol⁻¹, répartis sur plusieurs étapes) bascule encore plus près de l’équilibre thermodynamiqueBranche de la physique et de la chimie traitant des transferts d'énergie, de chaleur et de travail (Victoor, 1998). Appliquée au sol, elle régit les réactions de changement de phase des minéraux, les équilibres d'échange cationique ainsi que les transferts d'eau en milieu non saturé basés sur le potentiel hydrique (Victoor, 1998) → Vocabulaire quand les produits s’accumulent dans le microsite. L’accumulation d’acides organiques — lactate, butyrate, propionate — et surtout de dihydrogène (H₂) peut ramener le ΔG′ in situ au-dessous du seuil des –20 kJ mol⁻¹, bloquant ainsi toute synthèse nette d’ATP. C’est précisément ce verrouillage thermodynamique qui impose l’intervention obligatoire de micro-organismes syntrophiques capables de consommer ces produits inhibiteurs, un mécanisme exploré en section 4 (Stams & Plugge, 2009). Sans cette coopération interspécifique, le flux de carbone fermentaire serait thermodynamiquement condamné à l’arrêt.

Le passage du ΔG°′ standard (concentrations 1 M, pH 7, 25 °C) au ΔG′ in situ fait intervenir le quotient réactionnel Q, qui intègre les concentrations réelles des produits et substrats dans le micro-environnement immédiat des cellules microbiennes. L’équation de Nernst appliquée aux conditions non standard s’écrit ΔG′ = ΔG°′ + RT ln Q, où R est la constante des gaz parfaits (8,314 J mol⁻¹ K⁻¹) et T la température en Kelvin. En sol, les gradients de concentration à l’échelle de l’agrégat (quelques dizaines à centaines de micromètres) sont tels que le ΔG′ peut différer radicalement du ΔG°′, rendant thermodynamiquement favorables des réactions théoriquement défavorables en conditions standard (Hinsinger et al., 2009).

Parmi les analytes clés, la pression partielle en H₂ et la concentration en acétate jouent un rôle central pour le destin du carbone fermentaire. L’hydrogène est le carrefour énergétique universel : sa concentration détermine directement le ΔG′ de l’acétogenèse (4 H₂ + 2 CO₂ → CH₃COO⁻ + H⁺ ; ΔG°′ = –95 kJ mol⁻¹) et de la méthanogénèse hydrogénotrophe (4 H₂ + CO₂ → CH₄ + 2 H₂O ; ΔG°′ = –131 kJ mol⁻¹). Dans un sol franc bien structuré, où les agrégats créent des microzones hypoxiques juxtaposées à des zones oxiques, la concentration en H₂ peut fluctuer de plusieurs ordres de grandeur sur une distance micrométrique, pilotant la bascule entre fermentation syntrophique (forte consommation de H₂ par les méthanogènes, maintenant un ΔG′ favorable) et fermentation bloquée (accumulation de H₂, seuil thermodynamiqueBranche de la physique et de la chimie traitant des transferts d'énergie, de chaleur et de travail (Victoor, 1998). Appliquée au sol, elle régit les réactions de changement de phase des minéraux, les équilibres d'échange cationique ainsi que les transferts d'eau en milieu non saturé basés sur le potentiel hydrique (Victoor, 1998) → Vocabulaire franchi) (Conrad, 1999). La mesure fine de ces gradients par micro-capteurs électrochimiques confirme que le contrôle thermodynamique in situ constitue le verrou moléculaire qui oriente le flux de carbone soit vers le puits CH₄/CO₂, soit vers l’accumulation transitoire d’acides gras volatils et de matière organique stabilisée (Kuzyakov & Blagodatskaya, 2015).

La séquence canonique des accepteurs d’électrons suit l’énergie libre de réduction : plus le potentiel redox standard (E°’) est élevé, plus le gain énergétique par unité de substrat oxydé est important pour la cellule. En conditions proches de la neutralité (pH 7), la réduction de l’oxygène (couple O₂/H₂O, E°’ ≈ +0,82 V) libère le maximum d’énergie, suivie par la dénitrification (NO₃⁻/N₂, E°’ ≈ +0,74 V), la réduction des oxydes de manganèse (Mn⁴⁺/Mn²⁺, E°’ ≈ +0,5 V), celle des oxydes de fer ferrique (Fe³⁺/Fe²⁺, E°’ ≈ +0,1 V), la sulfato-réduction (SO₄²⁻/HS⁻, E°’ ≈ -0,22 V), et enfin la méthanogenèse (CO₂/CH₄, E°’ ≈ -0,24 V). Cet agencement thermodynamiqueBranche de la physique et de la chimie traitant des transferts d'énergie, de chaleur et de travail (Victoor, 1998). Appliquée au sol, elle régit les réactions de changement de phase des minéraux, les équilibres d'échange cationique ainsi que les transferts d'eau en milieu non saturé basés sur le potentiel hydrique (Victoor, 1998) → Vocabulaire, mis en évidence dès les travaux fondateurs sur les sédiments marins (Froelich et al., 1979), reflète la diminution progressive de l’enthalpie libre de réaction par mole d’électrons transférés. Il implique que tant qu’un accepteur à haut potentiel est présent, les micro-organismes capables de l’exploiter dominent la compétition pour le carbone, car ils retirent davantage d’ATP de la dégradation d’une même quantité de substrat. Le principe d’exclusion thermodynamique se matérialise dans les profils verticaux des sols engorgés : l’oxygène disparaît en surface, relayé par la dénitrification, puis viennent successivement les zones de réduction du fer, de sulfato-réduction et de méthanogenèse. Cependant, ces gradients ne sont jamais parfaitement ordonnés, car la cinétique des réactions et la diffusion des accepteurs dans l’espace poral créent des chevauchements où plusieurs voies opèrent simultanément.

Une distinction fondamentale s’impose entre deux stratégies métaboliques anaérobies : la respiration anaérobie, qui utilise un accepteur externe via une chaîne de transport d’électrons membranaire, et la fermentation, qui recycle les coenzymes réduits sans accepteur externe, en transférant les électrons sur un composé organique endogène. Dans la respiration anaérobie, les électrons issus de l’oxydation du donneur traversent des complexes protéiques, générant un gradient de protons dont l’énergie est convertie en ATP par l’ATP synthase. Ce mécanisme de phosphorylation oxydative est très efficace : la réduction du nitrate en diazote couplée à l’oxydation de l’acétate libère environ -800 kJ·mol⁻¹ d’acétate, autorisant la synthèse de plusieurs molécules d’ATP. Les bactéries fermentaires, en revanche, dépendent de la phosphorylation liée au substrat : l’oxydation partielle du substrat produit des intermédiaires phosphorylés qui transfèrent directement leur phosphate à l’ADP, tandis que le NADH est réoxydé en réduisant un accepteur intracellulaire (pyruvate transformé en lactate, acétate, butyrate ou éthanol). La fermentation ne produit que 2 ATP par glucose, et les produits finaux conservent une fraction importante de l’énergie, ce qui explique le faible rendement en biomasse. Dans les sols anoxiques, les deux modes cohabitent : les métabolites fermentaires (lactate, éthanol, acides gras volatils) servent de substrats aux respirateurs anaérobies, créant un réseau trophique syntrophique. L’étude de Hutchinson et al. (2024) apporte un éclairage notable : dans des sédiments sableux perméables soumis à des oscillations d’oxygène, la fermentation par des bactéries anaérobies facultatives devient le processus dominant de dégradation du glucose, prévalant sur la respiration liée aux nitrates ou aux sulfates pourtant disponibles. Ce résultat indique que la compétition entre respiration anaérobie et fermentation n’est pas réglée par la seule thermodynamiqueBranche de la physique et de la chimie traitant des transferts d'énergie, de chaleur et de travail (Victoor, 1998). Appliquée au sol, elle régit les réactions de changement de phase des minéraux, les équilibres d'échange cationique ainsi que les transferts d'eau en milieu non saturé basés sur le potentiel hydrique (Victoor, 1998) → Vocabulaire, mais dépend aussi des traits physiologiques sélectionnés par le régime d’aération du milieu.

L’ordre thermodynamiqueBranche de la physique et de la chimie traitant des transferts d'énergie, de chaleur et de travail (Victoor, 1998). Appliquée au sol, elle régit les réactions de changement de phase des minéraux, les équilibres d'échange cationique ainsi que les transferts d'eau en milieu non saturé basés sur le potentiel hydrique (Victoor, 1998) → Vocabulaire idéal ne rend pas compte à lui seul de la réalité du sol, milieu poreux structuré en agrégats, biofilms et microzones d’oxydo-réduction contrastées. La diffusion limitée des accepteurs, la tortuosité porale et l’activité racinaire engendrent des gradients redox extrêmement marqués à l’échelle du micromètre. À l’intérieur d’un même agrégat, un cœur franchement anoxique où le fer ferrique est réduit peut coexister avec une couronne où l’oxygène circule encore, tandis que des canaux saturés en eau hébergent des foyers de dénitrification. Cette mosaïque spatiale autorise l’utilisation simultanée de plusieurs accepteurs à des distances microscopiques, contournant partiellement l’exclusion thermodynamique (Sexstone et al., 1985 ; Küsel et al., 2002). En outre, la biodisponibilité des accepteurs module leur attractivité : le fer ferrique, souvent piégé dans des oxydes peu solubles, peut être moins accessible qu’un nitrate dissous, favorisant localement la sulfato-réduction ou la méthanogenèse malgré une position défavorable dans l’échelle redox. Dans les sols à texture équilibrée, la porosité fine et la connectivité des agrégats conditionnent la persistance de sites anoxiques propices à la fermentation ou à la respiration du fer, comme l’ont documenté de nombreux travaux sur la biogéochimie des sols limoneux. La dominance inattendue de la fermentation rapportée par Hutchinson et al. (2024) dans les sédiments sableux peut s’interpréter par la forte perméabilité : les variations rapides de l’oxygène dissous sélectionnent des communautés capables de basculer immédiatement entre respiration aérobie et fermentation, sans investir dans la machinerie de réduction des accepteurs inorganiques, moins compétitive sous un tel régime. Les exsudats racinaires et la rhizodéposition créent par ailleurs des points chauds d’activité où la compétition pour les accepteurs s’intensifie, conduisant parfois à une fermentation dominante même en présence d’accepteurs résiduels. Ainsi, la hiérarchie thermodynamique offre une trame de fond, mais la combinatoire des micro-environnements et des traits microbiens dessine une cascade d’accepteurs d’électrons bien plus complexe et dynamique dans les sols réels.

Dans un sol anoxique dépourvu de nitrates, d’oxydes de fer et de sulfates, la dégradation de la matière organique repose sur des fermentations primaires qui libèrent des acides gras volatils – acétate, propionateAcide gras volatil à chaîne courte produit lors de la fermentation anaérobie des glucides (Krylova et al., 2006). Son accumulation est souvent un indicateur de déséquilibre dans les systèmes de digestion anaérobie (ex: méthaniseurs), car son oxydation en acétate et H₂ est thermodynamiquement difficile et nécessite une syntrophie étroite avec des microorganismes hydrogénotrophes pour maintenir une faible pression partielle de H₂ (Amani et al., 2010; Wang et al., 2021). Il joue un rôle crucial dans le métabolisme énergétique global (Banks et al., 2011; Mu et al., 2023). → Vocabulaire, butyrate – ainsi que du dihydrogène (H₂) et du CO₂. Or, les bilans thermodynamiques standard de l’oxydation anaérobie de ces substrats réduits sont clairement endergoniques : la conversion du propionate en acétate, CO₂ et H₂ selon la stoechiométrie CH₃CH₂COO⁻ + 3 H₂O → CH₃COO⁻ + HCO₃⁻ + H⁺ + 3 H₂ affiche un ΔG°’ d’environ +76,1 kJ·mol⁻¹ (dans les conditions standard pH 7, 25 °C) ; pour le butyrate (CH₃CH₂CH₂COO⁻ + 2 H₂O → 2 CH₃COO⁻ + H⁺ + 2 H₂), le ΔG°’ est de +48,3 kJ·mol⁻¹ (Schink, 1997 ; Stams et Plugge, 2009). Si ces substrats s’accumulaient sans être oxydés, la minéralisation complète de la matière organique s’arrêterait, et le sol anoxique perdrait sa fonction de régénération du carbone. Le paradoxe est résolu par le couplage syntrophique obligatoire entre bactéries fermentaires oxydant les acides gras et micro-organismes hydrogénotrophes qui consomment le H₂ à des vitesses telles que la pression partielle d’hydrogène (pH₂) s’effondre à des valeurs inférieures à 10 Pa, rendant les réactions d’oxydation thermodynamiquement favorables.

L’équation de Nernst appliquée à la réaction globale montre que lorsque la pH₂ chute à 1-10 Pa, le terme RT·ln(Q) devient suffisamment négatif pour inverser le signe du ΔG’ : à 25 °C et pH₂ de 1 Pa, le ΔG’ de l’oxydation du propionate descend à environ −20 kJ·mol⁻¹, offrant une fenêtre de viabilité énergétique pour les bactéries syntrophes (McInerney et al., 2008). Cette dépendance à un seuil de pH₂ extrêmement bas explique pourquoi ces micro-organismes sont incapables de croître en culture pure : l’accumulation de H₂ inhibe leur propre métabolisme. L’oxydation du butyrate, de même, ne devient exergonique que lorsque le pH₂ est maintenu en dessous de 10 Pa par un partenaire consommateur d’hydrogène. La nature a ainsi façonné une alliance métabolique où le produit d’une réaction devient le substrat limitant de l’autre, verrouillant l’ensemble dans une syntrophie obligatoire.

L’abaissement du pH₂ et son maintien à des niveaux inférieurs à 10 Pa reposent sur l’affinité exceptionnelle des hydrogénases des Archaea méthanogènesArchées productrices de méthane (CH₄) en conditions strictement anoxiques (Eh < -200 mV), voie métabolique terminale de la dégradation anaérobie de la MO. Domaine Archaea, groupes Euryarchaeota. Actives dans les microsites anoxiques profonds, les zones humides et les digesteurs anaérobies. Indicateurs de conditions réductrices extrêmes. Le méthane est un GES 28× plus puissant que le CO₂. → Vocabulaire et de certaines bactéries acétogènes. Les méthanogènes hydrogénotrophes, comme Methanobacterium spp., catalysent la réduction du CO₂ en méthane (4 H₂ + CO₂ → CH₄ + 2 H₂O, ΔG°’ = −130,7 kJ·mol⁻¹), avec une constante de demi-saturation (Km) pour le H₂ de l’ordre de 1 à 10 µM ; les pressions partielles in situ de 1 à 10 Pa correspondent, via la constante de Henry (~7,8×10⁻⁴ M·atm⁻¹), à des concentrations dissoutes de seulement 0,01 à 0,1 µM (Conrad, 1996). Les acétogènes (par exemple Acetobacterium woodii) utilisent la voie de Wood-Ljungdahl (2 CO₂ + 4 H₂ → CH₃COO⁻ + H⁺ + 2 H₂O, ΔG°’ = −95 kJ·mol⁻¹) et peuvent aussi abaisser le pH₂ en dessous du seuil critique, bien qu’ils soient généralement surpassés par les méthanogènes dans les habitats anoxiques dépourvus de sulfate (Stams et Plugge, 2009). Dans les sols inondés ou compactés, la méthanogenèse hydrogénotrophique constitue le principal puits de H₂, établissant un pH₂ stationnaire de 1-10 Pa, comme en témoignent les mesures directes par microcapteurs dans les boues anoxiques et les agrégats de sol (Conrad, 1996).

Ce « vide thermodynamique » créé par l’activité méthanogène transforme les microsites anoxiques en véritables réacteurs à flux : chaque molécule de H₂ produite par un fermentateur est captée presque instantanément par un méthanogène voisin, sans jamais atteindre l’équilibre thermodynamique inhibiteur. La conséquence est double : d’une part, les bactéries syntrophes peuvent oxyder le propionate et le butyrate malgré un bilan standard défavorable ; d’autre part, le flux d’électrons est canalisé vers le méthane, principal produit terminal de la dégradation en l’absence d’autres oxydants. Lorsque le sulfate est présent dans le microsite, les bactéries sulfato-réductrices, dotées d’une affinité encore supérieure pour H₂, abaissent le pH₂ à 0,01-0,1 Pa et prennent le relais de la méthanogenèse, conformément à l’échelle redox. Ainsi, le maintien d’une pH₂ extrêmement basse agit comme un interrupteur thermodynamique sélectionnant la communauté fonctionnelle dominante et le devenir du carbone.

La démonstration princeps de ce couplage obligatoire remonte aux travaux de Bryant et al. (1967), qui établirent que la souche dite « Methanobacillus omelianskii », longtemps considérée comme une espèce pure fermentant l’éthanol en méthane, était en réalité une co-culture obligatoire d’un organisme oxydant l’éthanol en acétateProduit terminal de la fermentation anaérobie de la matière organique complexe, l'acétate est un composé critique du cycle du carbone dans le sol (Lanoil & Han, 2006). Il sert de lien trophique entre les processus anaérobies et aérobies, étant rapidement consommé par la respiration dépendante de l'oxygène ou par la dénitrification en présence de nitrates (Küsel & Drake, 1995). Dans les environnements anoxiques ou froids, il constitue également un substrat majeur pour la méthanogenèse acétoclaste (Stapel et al., 2016). → Vocabulaire et H₂ (le « S-organism ») et d’un méthanogène hydrogénophile (Methanobacterium bryantii). La culture du S-organism seul échouait car le H₂ s’accumulait ; l’addition du méthanogène rétablissait la croissance, démontrant pour la première fois le transfert interspécifique d’hydrogène. Depuis, des co-cultures modèles – par exemple Syntrophomonas wolfei avec Methanospirillum hungatei pour l’oxydation du butyrate – ont confirmé que la proximité spatiale et le partage des flux d’électrons sont indispensables à la thermodynamique du système (McInerney et al., 2008 ; Sieber et al., 2012).

Dans les sols, les modèles de renouvellement de l’hydrogène de Conrad (1996) montrent que les concentrations de H₂ mesurées dans les horizons anoxiques (rizières, tourbières) restent stables autour de 1-10 Pa, malgré des taux de production potentiellement élevés. Cette stabilité est le reflet d’un équilibre dynamique où la production par les fermentateurs est strictement couplée à la consommation par les méthanogènes, selon une cinétique proche du premier ordre. Le rôle structurant des agrégats et des biofilms est ici décisif : dans un agrégat saturé de quelques millimètres, la diffusion de l’oxygène s’arrête vers 1-2 mm de profondeur (Sexstone et al., 1985), créant un noyau anoxique où se concentrent des consortia syntrophiques. La microscopie et les microcapteurs révèlent des gradients de H₂ extrêmement abrupts – des concentrations passant de l’ordre du micromolaire à quelques nanomolaires sur une distance de quelques dizaines de micromètres – à l’interface entre un biofilm acidogène et un biofilm méthanogène (Schink, 1997 ; Stams et Plugge, 2009). Ces « points chauds » d’activité métabolique permettent de concilier des réactions individuelles thermodynamiquement impossibles en les intégrant dans un réseau d’échanges spatialement contraint, véritable ingénierie écosystémique à l’échelle du microsite.

Lorsque l’oxygène et les autres accepteurs inorganiques sont épuisés, les communautés microbiennes recyclent les coenzymes réduits (NADH, Fdₒₑ) en transférant les électrons sur des métabolites organiques partiellement oxydés. La nature de ces produits finaux — acétate, butyrate, propionate, lactate, éthanol — n’est pas fixée par la phylogénie des fermenteurs, mais par la thermodynamiqueBranche de la physique et de la chimie traitant des transferts d'énergie, de chaleur et de travail (Victoor, 1998). Appliquée au sol, elle régit les réactions de changement de phase des minéraux, les équilibres d'échange cationique ainsi que les transferts d'eau en milieu non saturé basés sur le potentiel hydrique (Victoor, 1998) → Vocabulaire locale du couple H⁺/H₂. Tant que la p H₂ reste élevée, la réoxydation du NADH via une hydrogénase classique devient endergonique (ΔG′⁰ > 0), et les micro-organismes empruntent des voies de fermentation qui ne libèrent pas d’H₂ mais produisent des composés plus réduits, comme le butyrate, le lactate ou l’éthanol. À l’inverse, si la p H₂ est maintenue extrêmement basse par des micro-organismes hydrogénotrophes (méthanogènes, acétogènes, sulfato-réducteurs), l’oxydation du NADH couplée à la formation d’H₂ devient exergonique, et le flux de carbone bascule majoritairement vers l’acétate, voie fermentaire la plus rentable énergétiquement.

Ce contrôle par la p H₂ est aujourd’hui compris à travers le prisme des systèmes de bifurcation d’électrons, décrits notamment dans les consortia cellulolytiques anaérobies (Schut, 2022). Dans ces complexes enzymatiques, une flavoprotéine couple l’oxydation exergonique du NADH (ou du ferredoxine réduit) à la réduction de deux accepteurs : le premier, thermodynamiquement favorable (par exemple, une crotonyl-CoA réductase), entraîne le second, défavorable (la réduction de protons en H₂), rendant possible la production nette d’hydrogène même à partir de substrats dont le potentiel standard est supérieur à celui du couple H⁺/H₂. La bifurcation permet ainsi aux fermenteurs de conserver une partie de l’énergie libre tout en générant l’H₂ indispensable aux syntrophes. En d’autres termes, le quotient entre acétate et produits réduits (butyrate, éthanol) dans un microsite anoxique constitue un véritable biocapteur de l’efficacité du transfert interspécifique d’hydrogène.

Le passage d’un produit fermentaire à un autre n’est pas graduel ; il obéit à des seuils de p H₂ où la variation d’énergie libre change de signe pour la réaction considérée. Un point de bascule emblématique est celui de l’oxydation du propionate en acétate, CO₂ et H₂. Cette réaction (ΔG′° = +76 kJ mol⁻¹) n’est thermodynamiquement possible que lorsque la p H₂ chute en dessous d’environ 10⁻⁴ atm, valeur que seuls les méthanogènes hydrogénotrophes ou les acétogènes homoacétogènes sont capables d’imposer dans leur microenvironnement immédiat. Si la consommation d’H₂ est ralentie (par manque d’accepteur, pH défavorable ou défaut de connectivité spatiale), la p H₂ remonte, bloquant l’oxydation du propionate et détournant le flux d’électrons vers la réduction du propionate lui-même ou vers des fermentations butyriques et lactiques peu ou pas productrices d’H₂. L’accumulation d’acides gras volatils qui en résulte constitue un signal thermodynamiqueBranche de la physique et de la chimie traitant des transferts d'énergie, de chaleur et de travail (Victoor, 1998). Appliquée au sol, elle régit les réactions de changement de phase des minéraux, les équilibres d'échange cationique ainsi que les transferts d'eau en milieu non saturé basés sur le potentiel hydrique (Victoor, 1998) → Vocabulaire classique de découplage syntrophique dans les sols anoxiques.

Une seconde bascule majeure régule le partage entre acétogenèse homoacétogène et méthanogenèse hydrogénotrophe. Les deux guildes sont en compétition pour l’H₂, mais les acétogènes possèdent une affinité moindre et un seuil thermodynamique plus élevé. Lorsque la p H₂ descend sous ~10⁻⁴,5 atm, la réduction du CO₂ en CH₄ devient plus favorable que la réduction du CO₂ en acétate, et le carbone est alors converti en un gaz à effet de serre au potentiel de réchauffement 28 fois supérieur à celui du CO₂ sur un horizon de 100 ans. La bifurcation du flux d’électrons entre acétate, butyrate, propionate et CH₄ s’opère ainsi à l’échelle du microagrégat, déterminée par la distance qui sépare un fermenteur d’un méthanogène et par l’architecture du réseau poral qui module la diffusion de l’H₂.

Ces bascules thermodynamiques confèrent aux sols anoxiques une dualité fonctionnelle vis-à-vis du stockage de carbone. Lorsque le transfert interspécifique d’hydrogène est efficace, le carbone organique est entièrement minéralisé en CO₂ et CH₄ ; le sol devient une source nette de gaz à effet de serre. À l’inverse, un découplage syntrophique, provoqué par exemple par une chute de pH, une accumulation de sulfures ou une rupture de connectivité hydrique, bloque les oxydations secondaires et conduit à l’accumulation de métabolites partiellement réduits — lactate, butyrate, éthanol — qui peuvent soit être stabilisés par association avec la phase minérale, soit être lentement réoxydés lors d’épisodes aérobies ultérieurs. Dans ce second cas de figure, l’anoxie temporaire constitue un frein thermodynamiqueBranche de la physique et de la chimie traitant des transferts d'énergie, de chaleur et de travail (Victoor, 1998). Appliquée au sol, elle régit les réactions de changement de phase des minéraux, les équilibres d'échange cationique ainsi que les transferts d'eau en milieu non saturé basés sur le potentiel hydrique (Victoor, 1998) → Vocabulaire à la minéralisation complète et contribue, au moins transitoirement, au maintien du stock de matière organique.

Des travaux récents sur les communautés cellulolytiques anaérobies confirment que la bifurcation d’électrons couplée au métabolisme de l’hydrogène joue un rôle central dans le partitionnement du carbone entre CO₂ et produits fermentaires stables (Schut, 2022). Le pilotage agronomique du bilan carbone des sols sujets à l’engorgement passe donc par la maîtrise des paramètres qui influencent la p H₂ locale et la mise en contact des guildes syntrophiques : texture (chemin de diffusion), disponibilité en accepteurs alternatifs comme les oxydes de fer ou les sulfates, et qualité biochimique des résidus organiques qui dicte la vitesse de libération des substrats fermentescibles. Une litière riche en lignine, à dégradation lente et peu génératrice d’H₂, orientera le flux d’électrons vers des produits réduits et une stabilisation carbonée accrue, tandis qu’un apport de sucres simples en condition anoxique saturera la capacité syntrophique, provoquant emballement acidogène et pertes gazeuses par méthanogenèse. La thermodynamique des fermentations se révèle ainsi une clé de lecture prédictive du devenir du carbone en sol hydromorphe.

Le potentiel redoxMesure de l'intensité de l'activité des électrons dans le sol, indiquant sa capacité à oxyder ou réduire des substances chimiques (Cottes, 2019; Rousselot, 2012). Exprimé en millivolts (mV), il définit la séquence d'utilisation des accepteurs d'électrons par les microorganismes (oxygène, nitrates, manganèse, fer, sulfates) en conditions de saturation en eau (Cottes, 2019; Rousselot, 2012) → Vocabulaire n’est pas une propriété homogène du sol, mais une mosaïque dynamique de microsites, intimement liée à la géométrie de la porosité et à la saturation en eau. La vitesse de diffusion de l’O₂ étant 10⁴ fois plus lente dans l’eau que dans l’air, toute augmentation de la teneur en eau volumique accentue l’hétérogénéité redox. La taille, la connectivité et la stabilité des agrégats dictent l’extension spatiale et la persistance temporelle des zones anoxiques internes, où la respiration aérobie cède la place à la fermentation. Ainsi, un sol structuré présente des gradients redox francs entre la périphérie oxique de l’agrégat (quelques micromètres à quelques millimètres) et son cœur anoxique, où des communautés fermentaires et syntrophiques sont actives même quand le sol apparaît à la capacité au champ. La durée d’engorgement, ou water-filled pore space (WFPS), constitue le paramètre de contrôle majeur : au-delà de 60-70 % de WFPS, la connectivité gazeuse s’effondre, le potentiel redox chute brutalement et les fermentations deviennent dominantes. À l’inverse, une alternance rapide d’humectation-dessiccation entretient un état redox fluctuant, favorable à l’utilisation des sous-produits de fermentation par les respirateurs aérobies périphériques, dont les alcools déshydrogénases (ADH) recyclent l’éthanol et le méthanol en les oxydant en acétaldéhyde puis en acétyl-CoA (Oyediran et al., 2025).

Les sols de texture équilibrée, comme le sol franc, offrent une illustration du compromis à piloter. Leur réserve utile élevée (180-220 mm·m⁻¹) et leur capacité d’échange cationique correcte (15-25 cmol·kg⁻¹) en font des milieux potentiellement fertiles, mais leur bonne rétention en eau les prédispose à la saturation prolongée en conditions hydromorphes. Le travail du sol modifie radicalement cette dynamique : le labour fracture les agrégats, expose les cœurs anoxiques à l’O₂ et ré-ensemence brutalement la matrice avec des débris végétaux, créant un appel d’oxygène immédiat et une minéralisation rapide, souvent suivie d’un tassement réduisant la macroporosité et aggravant l’anoxie ultérieure. À l’inverse, les techniques culturales simplifiées, en préservant un réseau continu de biopores et une stratification verticale de la matière organique, prolongent des microzones anoxiques stables où s’opère une fermentation lente et syntrophique, conciliant conservation du carbone et recyclage des nutriments.

Les pratiques de biostimulation indigène – bokashi, EM (micro-organismes efficaces), Korean Natural Farming (KNF) – constituent des mises en œuvre empiriques des principes thermodynamiques gouvernant les fermentations. Leur soubassement mécanistique, souvent occulté par le vernis empirique des recettes, repose sur la cascade d’accepteurs d’électrons et la gestion des flux de H₂. La lacto-fermentation, cœur du bokashi et de nombreux inocula EM, illustre cette maîtrise redox : l’ensemencement massif de bactéries lactiques homofermentaires dans un substrat riche en sucres solubles abaisse le pH en dessous de 4,5, inhibant les entérobactéries indésirables et stabilisant la matière organique sous forme de lactate, molécule énergétiquement conservatrice. Cette stratégie correspond à un pilotage biotique du potentiel redox : l’accumulation rapide d’acide lactique (pKₐ ≈ 3,86) verrouille le système dans une fenêtre thermodynamiqueBranche de la physique et de la chimie traitant des transferts d'énergie, de chaleur et de travail (Victoor, 1998). Appliquée au sol, elle régit les réactions de changement de phase des minéraux, les équilibres d'échange cationique ainsi que les transferts d'eau en milieu non saturé basés sur le potentiel hydrique (Victoor, 1998) → Vocabulaire défavorable aux putréfactions anaérobies productrices d’amines biogènes et d’acides gras volatils phytotoxiques. L’hydrolyse protéique anaérobie, mobilisée par les recettes de Fish Amino Acid (FAA) du KNF, opère selon la même logique : un abaissement rapide du pH par les sucres ajoutés oriente les protéases microbiennes vers une digestion limitée en peptides courts et acides aminés libres, sans descente redox vers la production de H₂S ou de NH₄⁺ en excès.

Le bokashi, fermentation solide en conditions micro-aérophiles ou anaérobies, constitue un analogue contrôlé des microsites anoxiques du sol. L’ajout séquentiel de matière organique fraîche et d’inoculum – qu’il soit lactique, fongique ou mixte – mime le processus de stratification des accepteurs d’électrons. En évitant le retournement intempestif du tas, le paysan maintient un gradient d’O₂ qui étage les voies métaboliques : la respiration aérobie en surface, la fermentation lactique en subsurface, puis la fermentation butyrique et acétique au cœur. L’issue thermodynamique est déterminée par la vitesse de diffusion de l’O₂ et l’échappement du H₂ : si le H₂ s’accumule, la pression partielle inhibe les déshydrogénases des bactéries syntrophes, et le système bifurque vers l’éthanol et le lactate, préservant l’énergie dans la biomasse résiduelle. L’utilisation d’endophytes ubiquistes, tels les champignons entomopathogènes du genre Metarhizium ou Beauveria, renforce ce contrôle métabolique : leur arsenal enzymatique secondaire (laccases, peroxydases) permet de ré-oxyder les métabolites réduits fermentaires en périphérie des agrégats, stabilisant le carbone tout en alimentant le réseau trophique.

Le choix de la voie fermentaire en agronomie relève d’un arbitrage thermodynamiqueBranche de la physique et de la chimie traitant des transferts d'énergie, de chaleur et de travail (Victoor, 1998). Appliquée au sol, elle régit les réactions de changement de phase des minéraux, les équilibres d'échange cationique ainsi que les transferts d'eau en milieu non saturé basés sur le potentiel hydrique (Victoor, 1998) → Vocabulaire. La fermentation, en tant que respiration interne du substrat sans accepteur externe d’électrons, ne minéralise qu’une fraction minime du carbone – typiquement moins de 10 % de la masse initiale sous forme de CO₂. L’énergie libre de la biomasse est conservée dans les produits de fermentation : lactate, éthanol, acides gras volatils. Rapportée au cycle du carbone, cette conservation représente un double bénéfice agronomique : maintien du stock organique du sol et fourniture différée de métabolites-substrats pour la chaîne trophique. Oyediran et al. (2025) montrent que les sols amendés avec des résidus fermentés présentent une augmentation du carbone organique dissous de 18-32 %, une stabilité accrue des macro-agrégats (15-25 %) et une minéralisation d’azote stimulée (jusqu’à 40 %) grâce au recyclage enzymatique des alcools par les ADH microbiennes.

L’envers de cette conservation énergétique est le risque d’accumulation de métabolites phytotoxiques lorsque les équilibres syntrophiques sont rompus. L’acide butyrique, produit terminal de la fermentation butyrique à des potentiels redox inférieurs à −200 mV, exerce une toxicité racinaire dès des concentrations de l’ordre de 2-5 mM. Le rapport carbone/azote du substrat conditionne la dynamique de cette bifurcation : un C/N supérieur à 30 favorise une fermentation lente, acétogène, tandis qu’un C/N inférieur à 20 peut entraîner une protéolyse excessive et une ammonification conduisant à des concentrations phytotoxiques de NH₃ (aq). La modulation des intrants carbonés – par co-fermentation de résidus lignifiés à C/N élevé avec des sources azotées labiles – s’apparente donc à un réglage du flux d’électrons. L’ajout de composés humiques ou de charbons poreux dans les amendements fermentés joue également un rôle de médiateur redox, en acceptant temporairement des électrons (quinones/hydroquinones) et en tamponnant les chutes brutales de Eh, ce qui réduit l’accumulation ponctuelle d’acides organiques à chaîne courte.

Le diagramme de phase opérationnel pour l’agronome se résume ainsi : maintenir le potentiel redox du microsite dans la fenêtre −100 à −300 mV pour privilégier la lacto-fermentation et la production d’acide acétique, sans franchir le seuil de la sulfato-réduction (−200 à −400 mV) ni, pire, de la méthanogenèse (−300 mV), qui signalent une perte irréversible de carbone sous forme de CH₄. Cette régulation repose in fine sur trois leviers : la gestion de la porosité et de la teneur en eau, le choix des substrats et de leur rapport C/N, et l’inoculation par des consortiums microbiens capables d’assurer le transfert interspécifique d’hydrogène sans accumulation.

Une mesure de potentiel d’oxydoréduction (Eh) réalisée sur un échantillon de sol composite ne renseigne pas sur ce qui se joue à l’échelle des micro-agrégats, des biofilms ou des rhizosphères. Dans un sol apparemment bien drainé (Eh apparent > 400 mV), des microsites strictement anoxiques abritent des fermentations actives (Sexstone et al., 1985). La cause en est la limitation de la diffusion de l’oxygène au sein d’agrégats dont le diamètre dépasse souvent 2 mm. Au cœur d’un tel agrégat, l’O₂ est consommé plus vite qu’il ne diffuse, engendrant un gradient radial qui fait chuter le Eh de plus de 600 mV sur quelques centaines de micromètres (Tiedje et al., 1984). Ainsi, un agrégat unique juxtapose une périphérie oxique où dominent les respirations aérobies, une couronne dénitrifiante, et un centre fermentaire producteur d’acides gras volatils et d’hydrogène. Les acétates ou le dihydrogène diffusent ensuite vers la couronne externe où ils servent de substrats à des respirateurs anaérobies, couplant fermentation et réduction de NO₃⁻ ou de Fe³⁺ dans des « points chauds » de quelques millimètres cubes. La coexistence de ces microzones explique que la méthanogenèseÉtape finale de la décomposition anaérobie de la matière organique, consistant en la production biologique de méthane (CH₄) par des archées méthanogènes (Cottes, 2019). Ce processus se déroule exclusivement en conditions de potentiel redox très bas (Eh < -200 mV), après épuisement des autres accepteurs d'électrons (oxygène, nitrates, sulfates), principalement dans les sols saturés en eau comme les zones humides ou les rizières (Souchier, 2015) → Vocabulaire, pourtant thermodynamiquement défavorisée tant que des accepteurs plus énergétiques sont présents, puisse survenir simultanément à quelques micromètres de sites où le sulfate est encore réduit (Hoehler et al., 1998). Ces observations rappellent que le régime fermentaire n’est pas qu’une séquence d’État redox homogène ; il est surtout un phénomène piloté par l’architecture physique du sol.

La texture du sol conditionne en premier lieu la probabilité d’apparition de conditions anoxiques propices aux fermentations. Dans les sols sableux, la macroporosité élevée assure un drainage rapide et une réoxygénation efficace : la durée pendant laquelle le potentiel redoxMesure de l'intensité de l'activité des électrons dans le sol, indiquant sa capacité à oxyder ou réduire des substances chimiques (Cottes, 2019; Rousselot, 2012). Exprimé en millivolts (mV), il définit la séquence d'utilisation des accepteurs d'électrons par les microorganismes (oxygène, nitrates, manganèse, fer, sulfates) en conditions de saturation en eau (Cottes, 2019; Rousselot, 2012) → Vocabulaire descend en dessous de −100 mV est trop brève pour que la voie fermentaire s’installe véritablement. À l’opposé, les sols argileux (> 35 % d’argile) retiennent une lame d’eau importante (réserve utile souvent supérieure à 200 mm m⁻¹) et présentent une diffusivité de l’oxygène réduite de plusieurs ordres de grandeur par rapport à la phase gazeuse des sols grossiers (Paul, 2015). L’engorgement prolongé y favorise les fermentations et l’accumulation d’acides organiques. Un sol franc (loam), en raison de son équilibre entre sables, limons et argiles, peut générer une alternance de micro-agrégats oxiques et de fentes de retrait anoxiques, créant une mosaïque d’activités fermentaires difficile à prévoir par la seule mesure de la teneur en eau moyenne.

La minéralogie joue également un rôle de modulateur chimique. Les sols calcaires, riches en CaCO₃ pédogénique (Monger et al., 2015), tamponnent les protons produits par les fermentations, évitant une acidification excessive qui inhiberait les populations fermentaires. Le maintien d’un pH proche de la neutralité abaisse le seuil thermodynamique d’utilisation de l’H₂ par les micro-organismes syntrophiques, rendant possible la dégradation d’acides gras à chaîne courte qui serait autrement bloquée (Schink, 1997). À l’inverse, les sols lessivés acides, pauvres en cations basiques, voient les fermentations s’orienter vers des produits neutres (éthanol, acétone) ou ralentir fortement lorsque le pH chute en dessous de 5,0. Les oxydes de fer et de manganèse, abondants dans certains sols tropicaux, peuvent également adsorber des acides organiques et modifier la disponibilité des substrats fermentescibles, illustrant l’interdépendance étroite entre texture, minéralogie et devenir du carbone en anaérobiose.

La fermentation n’est pas la seule voie de dégradation de la matière organique en absence d’oxygène : elle entre en compétition directe avec les respirations anaérobies utilisant des accepteurs minéraux d’électrons. Thermodynamiquement, la réduction du nitrate (ΔG°’ ≈ −240 kJ mol⁻¹ d’électrons) ou du sulfate (ΔG°’ ≈ −160 kJ mol⁻¹) est bien plus favorable que celle qui fonde les fermentations (−30 à −50 kJ mol⁻¹). Dès lors, la simple présence de nitrates dans la solution du sol maintient un Eh supérieur à 200 mV et empêche l’activation des voies fermentaires strictes (Tiedje et al., 1984). Un apport d’engrais nitraté sur une parcelle temporairement engorgée détournera ainsi le flux d’électrons vers la dénitrification, court-circuitant totalement la production fermentaire d’acides organiques. De même, les oxy-hydroxydes de fer (Fe³⁺), très abondants dans les sols, peuvent soutenir une respiration ferri-réductrice efficace, limitant le transfert interspécifique d’hydrogène vers les méthanogènes et orientant le métabolisme vers des produits plus oxydés (Lovley & Phillips, 1988). Dans les sols de rizière, l’addition de sulfate déprime la méthanogenèse car les bactéries sulfato-réductrices captent l’acétate et le H₂ (Lovley & Phillips, 1988 ; Schink & Stams, 2013) pour les oxyder, entrant en compétition directe avec les Archaea méthanogènes. Cette compétition explique pourquoi les émissions de méthane restent faibles dans les sols subissant des alternances d’oxydation-réduction qui renouvellent le stock d’accepteurs d’électrons, ou en présence de sulfates dissous issus de l’irrigation. Ainsi, le devenir du carbone en sol anoxique ne dépend pas seulement du potentiel redox absolu, mais aussi de la disponibilité dynamique de ces « court-circuiteurs » minéraux qui modulent le paysage thermodynamiqueBranche de la physique et de la chimie traitant des transferts d'énergie, de chaleur et de travail (Victoor, 1998). Appliquée au sol, elle régit les réactions de changement de phase des minéraux, les équilibres d'échange cationique ainsi que les transferts d'eau en milieu non saturé basés sur le potentiel hydrique (Victoor, 1998) → Vocabulaire à l’échelle de la microzone.