Endophytes ubiquitaires et potentiel pathogène latent

Le paradigme actuel considère la plante non comme un individu isolé, mais comme un holobionteUnité biologique fonctionnelle composée d'un hôte eucaryote (la plante) et de l'ensemble de ses microorganismes associés (microbiome). Cette entité est considérée comme un système intégré où les interactions métaboliques et immunitaires déterminent la fitness et la capacité d'adaptation de l'organisme global (Berlanga-Clavero et al., 2020; Russ et al., 2023; Vishwakarma et al., 2020) → Vocabulaire, un méta-organisme dont le phénotype résulte d'interactions complexes entre le génome de l'hôte et son microbiome global (Portal-González et al., 2025). Selon les travaux récents de Bziuk et al., cette définition s'élargit pour inclure explicitement :

• L’archéome : Les archées participent activement à la valeur adaptative et à l'homéostasie de l'hôte (Borrel et al., 2020).
• Le virome végétal : Les virus latents agissent comme des régulateurs de l'immunité (Takahashi et al., 2019). Par exemple, certaines infections virales asymptomatiques augmentent les niveaux d'acide salicylique, renforçant la résistance systémique contre des pathogènes fongiques ultérieurs (Takahashi et al., 2019). De plus, les virus fongiques (mycovirus) peuvent moduler la virulence de leur hôte mycélial, illustrant une régulation multi-règne du potentiel pathogène (Andika et al., 2023 ; Bian et al., 2020).

Le statut d'un micro-organisme au sein de cet holobionteUnité biologique fonctionnelle composée d'un hôte eucaryote (la plante) et de l'ensemble de ses microorganismes associés (microbiome). Cette entité est considérée comme un système intégré où les interactions métaboliques et immunitaires déterminent la fitness et la capacité d'adaptation de l'organisme global (Berlanga-Clavero et al., 2020; Russ et al., 2023; Vishwakarma et al., 2020) → Vocabulaire est une propriété émergente dictée par la triade de Kogel : potentiel biotique du microbe, génotype de l'hôte et environnement (Collinge et al., 2022). Pour refléter l'état actuel des connaissances, ce modèle évolue vers la Pyramide de la Maladie (ou HPME : Hôte-Pathogène-Microbiome-Environnement) (Wang et al., 2026). Ce cadre, formalisé par Wang et al., intègre l'enviromique pour capturer comment les facteurs abiotiques restructurent simultanément les communautés microbiennes et la susceptibilité de l'hôte, dictant ainsi la bascule vers la pathogénie (Wang et al., 2026).

L’analyse des réseaux de transition trophique montre que l’endophytisme est souvent un état transitoire (Arnold et al., 2009). Toutefois, une distinction fondamentale doit être opérée (Delaye et al., 2013) :

• Plasticité endophyteMicroorganisme (bactérie ou champignon) qui réside à l'intérieur des tissus sains d'une plante pendant tout ou partie de son cycle de vie, sans provoquer de symptômes de maladie (Akköprü et al., 2018; Chaudhary et al., 2022). Les endophytes jouent un rôle crucial dans la promotion de la croissance végétale via la production de phytohormones (auxines, cytokinines) et la protection contre les stress biotiques par la synthèse d'antibiotiques ou l'induction d'une résistance systémique acquise (Batra et al., 2018; Fadiji & Babalola, 2020; Latz et al., 2018). Chez les champignons entomopathogènes (Beauveria, Metarhizium, Akanthomyces), l'endophytisme permet une protection systémique de la plante et un transfert de nutriments (notamment N depuis les insectes parasités). Il est favorisé par traitement des semences ou granulés de semis (Branine et al. 2019 ; Ahsan et al. 2024 ; González-Guzmán et al. 2022). → Vocabulaire-nécrotrophe : Les basculements évolutifs entre ces deux modes sont fréquents, les champignons utilisant les tissus sains comme refuges (infections cryptiques) avant de passer à la nécrotrophie sous l'effet du stress (Hyde et al., 2024 ; Müller et al., 2023).
• Stabilité de la biotrophie : À l'inverse, la biotrophie est considérée comme un trait évolutivement stable. Contrairement aux nécrotrophes, les lignées biotrophes forment des clusters phylogénétiques spécialisés sans régression observée vers d'autres styles de vie (Delaye et al., 2013 ; Suzuki & Sasaki, 2019). Cette stabilité semble être une règle partagée par certains biotrophes obligatoires (par exemple, les oomycètes), bien que la plasticité soit une caractéristique de certains endophytes facultatifs (Zhang et al., 2022).

Le passage de l'endophytisme à la pathogénicitéCapacité d'un microorganisme à induire une maladie infectieuse ou à causer des dommages chez un hôte (Cardinaud, 2013; Mersni-Achour, 2014). La pathogénicité est un concept complexe qui inclut la capacité du pathogène à se multiplier dans les tissus de l'hôte et à provoquer des lésions (Shin, 2012; Suchaux, 2008) → Vocabulaire repose sur des mécanismes épigénétiques.

• Chez les champignons : La transition est pilotée par le remodelage de la chromatine. Les modifications d'histones bivalentes (H3K4me3/H3K27me3) maintiennent les gènes de virulence prêts à être activés (Zhao et al., 2024). Cependant, des travaux récents nuancent ce mécanisme : leur activation ne nécessite pas toujours un effacement global de la marque répressive H3K27me3, mais des dynamiques locales et ciblées sur des domaines spécifiques (Kramer et al., 2022).
• Chez les bactéries : En l'absence d'histones, les bactéries utilisent la méthylation de l'ADN (notamment sur l'adénine via les motifs GATC) pour réguler leur adaptation à l'hôte (LeRoux et al., 2021 ; Patel et al., 2024). Ces profils de méthylation permettent une adaptation rapide et stable (sur plusieurs générations) aux tissus végétaux, fonctionnant comme un mécanisme de « bet-hedging » (pari phénotypique) pour coordonner l'expression de régulateurs clés de la virulence sans mutation génétique (Ni et al., 2025).

Le concept de continuum suggère que les modes de vie — saprotrophe (nutrition sur matière morte), endophyte (symbiose interne) et pathogèneMicro-organisme capable de provoquer une maladie chez un hôte en pénétrant et en se multipliant dans ses tissus vivants (Alouane, 2022; Tian et al., 2016). Le pouvoir pathogène repose sur une interaction directe (parasitisme) où l'hôte constitue une base nutritive pour le microbe, dont l'impact dépend de ses facteurs de virulence (Ducasse, 2021; Tian et al., 2016) → Vocabulaire (exploitation des tissus vivants) — ne sont pas des catégories discrètes, mais des points sur un gradient évolutif (Shelake et al., 2026).

• Fluidité des niches : De nombreux micro-organismes peuvent alterner entre ces phases selon leur cycle de vie ou les ressources disponibles (Shelake et al., 2026).
• La « trahison » physiologique : Un symbiote bénéfique peut se transformer en agresseur lorsque l'hôte faiblit, illustrant la fragilité de cette association (Shelake et al., 2026).

Le maintien de l'état endophytique repose sur la théorie de l'antagonisme équilibréConcept désignant l'état d'une communauté microbienne dont la diversité structurelle et fonctionnelle assure, par compétition pour les ressources (nutriments, fer via sidérophores) et production de substances inhibitrices, une suppression naturelle des agents pathogènes sans que la communauté soit dominée par une seule espèce agressive (Bever et al., 2012). Les configurations stables du réseau écologique (faible emboîtement, forte connectance, chevauchement de niche) réduisent le succès d'invasion des pathogènes et limitent la croissance de communautés envahissantes (Wei et al., 2015). Cette diversité microbienne constitutive constitue un bouclier biologique essentiel pour la santé des plantes et des sols (Bousset, 2020). → Vocabulaire (Partida-Martínez & Heil, 2011).

• Défenses et virulence : L'endophytisme est perçu comme une forme d'infection contrôlée où la virulence du micro-organisme est neutralisée par les réponses immunitaires de la plante ou par une autorégulation métabolique du microbe (Shelake et al., 2026).
• Coexistence latente : Tant que cet équilibre est maintenu, le potentiel pathogène reste « cryptique » ou latent, permettant une colonisation sans symptômes (Partida-Martínez & Heil, 2011).

La transition vers la pathogénicitéCapacité d'un microorganisme à induire une maladie infectieuse ou à causer des dommages chez un hôte (Cardinaud, 2013; Mersni-Achour, 2014). La pathogénicité est un concept complexe qui inclut la capacité du pathogène à se multiplier dans les tissus de l'hôte et à provoquer des lésions (Shin, 2012; Suchaux, 2008) → Vocabulaire, ou « la bascule », est déclenchée par une rupture de l'homéostasie de l'holobionte (Portal-González et al., 2025).

• Régulation multi-signal : La transition est souvent orchestrée par des échanges métaboliques complexes et une signalisation chimique inter-règne qui active les gènes de virulence jusque-là silencieux (Shelake et al., 2026 ; Xu et al., 2021).
• Le rôle du contrôle épigénétique : Les modifications épigénétiques (méthylation de l'ADN, remodelage de la chromatine) agissent comme des interrupteurs rapides permettant au micro-organisme de s'adapter aux changements de l'hôte (Xu et al., 2021).

La position d'un micro-organisme sur le continuum est fortement dictée par les stress externes (climatiques, nutritionnels) (Portal-González et al., 2025).

• Déterminisme contextuel : Un endophyte protecteur sous des conditions optimales peut devenir un pathogèneMicro-organisme capable de provoquer une maladie chez un hôte en pénétrant et en se multipliant dans ses tissus vivants (Alouane, 2022; Tian et al., 2016). Le pouvoir pathogène repose sur une interaction directe (parasitisme) où l'hôte constitue une base nutritive pour le microbe, dont l'impact dépend de ses facteurs de virulence (Ducasse, 2021; Tian et al., 2016) → Vocabulaire opportuniste sous l'effet d'un stress thermique ou hydrique, transformant l'avantage symbiotique en coût biologique (Shelake et al., 2026 ; Müller et al., 2023).
• Modèle de la pyramide : Cette transition illustre le passage d'une interaction binaire (hôte-pathogène) à une dynamique de groupe où l'environnement et le microbiome global dictent l'issue de la relation (Shelake et al., 2026).

Le concept central de cette interaction repose sur l'antagonisme équilibréConcept désignant l'état d'une communauté microbienne dont la diversité structurelle et fonctionnelle assure, par compétition pour les ressources (nutriments, fer via sidérophores) et production de substances inhibitrices, une suppression naturelle des agents pathogènes sans que la communauté soit dominée par une seule espèce agressive (Bever et al., 2012). Les configurations stables du réseau écologique (faible emboîtement, forte connectance, chevauchement de niche) réduisent le succès d'invasion des pathogènes et limitent la croissance de communautés envahissantes (Wei et al., 2015). Cette diversité microbienne constitutive constitue un bouclier biologique essentiel pour la santé des plantes et des sols (Bousset, 2020). → Vocabulaire, théorisé par Schulz et Boyle, où les défenses de l'hôte contiennent la virulence du micro-organisme.

• La triade : L'issue de l'interaction (mutualisme vs parasitisme) est une propriété combinatoire dictée par le potentiel du microbe, la susceptibilité de l'hôte et les facteurs environnementaux (Lee et al., 2022).
• Homéostasie et stress : Tant que l'homéostasie est maintenue, la relation reste symbiotique. Cependant, tout stress abiotique affaiblissant l'hôte peut rompre cet équilibre, transformant un allié en exploiteur opportuniste (Bennett & Groten, 2022).

De nombreux agents pathogènes utilisent les tissus végétaux comme refuges environnementaux, une stratégie impliquant une phase de latence biotrophique ou de quiescence (Rajarammohan, 2021).

• Le tissu végétal comme refuge : Les endophytes sont des partenaires microbiens asymptomatiques qui colonisent les tissus végétaux internes (Liao et al., 2025).
• Latence stratégique : Cette phase de latence permet au microbe d'attendre le signal physiologique ou environnemental opportun pour basculer vers la phase de nécrotrophie, souvent au moment où l'hôteOrganisme (plante ou animal) abritant des communautés microbiennes symbiotiques ou associées indispensables à sa santé et à son fonctionnement (Sessitsch et al., 2023). Les interactions entre l'hôte et son microbiome forment une entité écologique stable (l'holobionte) capable de résister aux stress environnementaux (Bissett et al., 2013) → Vocabulaire est le plus vulnérable (Rajarammohan, 2021).

Le passage à la pathogénicitéCapacité d'un microorganisme à induire une maladie infectieuse ou à causer des dommages chez un hôte (Cardinaud, 2013; Mersni-Achour, 2014). La pathogénicité est un concept complexe qui inclut la capacité du pathogène à se multiplier dans les tissus de l'hôte et à provoquer des lésions (Shin, 2012; Suchaux, 2008) → Vocabulaire implique une reprogrammation transcriptionnelle massive. La littérature récente montre que ce basculement est piloté par des mécanismes épigénétiques sophistiqués, variant selon les domaines du vivant (Machado & Moretti, 2026).

• Marques d'histones bivalentes et nuances locales : Chez des champignons comme Fusarium graminearum, les gènes liés à l'invasion (par exemple, BCG1) sont marqués par des histones bivalentes (H3K4me3/H3K27me3), permettant une activation rapide (Zhao et al., 2024). Toutefois, les travaux de Kramer et al. sur Verticillium dahliae apportent une nuance essentielle : l'activation des gènes de virulence ne nécessite pas toujours un effacement global de la marque répressive H3K27me3 (Kramer et al., 2022). Ce sont les dynamiques locales et ciblées de la chromatine qui orchestrent l'expression spatiotemporelle des effecteurs, évitant ainsi une dépense métabolique désordonnée (Kramer et al., 2022).
• Méthylation de l'ADN et adaptation rapide : Les bactéries du bactériome, dépourvues d'histones eucaryotes, utilisent la méthylation de l'ADN comme levier de plasticité. Chez des complexes comme Ralstonia solanacearum, les changements rapides des patrons de méthylation permettent une adaptation évolutive et physiologique fulgurante aux conditions de l'hôte, modulant l'expression des gènes de virulence sans altérer la séquence génomique (Gopalan-Nair et al., 2024).
• Le « bet-hedging » bactérien : En complément, le mécanisme de « bet-hedging » (ou pari phénotypique) génère une hétérogénéité programmée au sein de la population bactérienne (Sánchez-Romero & Casadesús, 2021). Cette stratégie épigénétique permet à une sous-population de « préactiver » des régulateurs de pathogénicité, assurant une réponse immédiate aux signaux de stress de la plante tout en maintenant le reste de la colonie dans un état endophytique stable (Sánchez-Romero & Casadesús, 2021).
  Ainsi, qu'il s'agisse de remodelage local de la chromatine ou de méthylation de l'ADN, la régulation épigénétique agit comme le véritable moteur de la transition, permettant à l'holobionte de passer d'une coexistence pacifique à une confrontation ouverte en réponse directe aux fluctuations du milieu (Zeng et al., 2023).

L'évolution du cadre d'analyse reflète une complexité croissante des interactions.

• La Pyramide des Maladies : Le modèle classique de la triade de Kogel évolue vers la Pyramide des Maladies (HPME : Hôte-PathogèneInteraction biologique entre un organisme hôte et un agent pathogène, déterminée par des mécanismes moléculaires de reconnaissance, d'invasion et de défense. Cette relation dynamique conditionne l'issue de l'infection — résistance, tolérance ou maladie — et constitue le cœur de la coévolution antagoniste entre espèces. → Vocabulaire-Microbiome-Environnement) (Wang et al., 2026). Ce cadre, formalisé par Wang et al., intègre l'enviromique pour capturer comment les conditions environnementales restructurent la physiologie de l'hôte et les communautés microbiennes associées (Wang et al., 2026).
• Le Triangle de la Santé : Parallèlement, le Triangle de la Santé des Plantes de Leveau positionne le microbiote comme un modulateur central de la valeur adaptative de l'hôte, où le passage à la pathogénie est perçu comme une rupture de l'équilibre systémique de l'holobionte (Leveau, 2024).

La « bascule » vers la virulenceDegré de pathogénicité d'un agent infectieux (bactérie, champignon, virus), caractérisant sa capacité à surmonter les mécanismes de résistance de l'hôte pour induire des symptômes morbides évolutifs (Amira, 2018; Han et al., 2024) → Vocabulaire n'est pas un interrupteur binaire universel, mais un ensemble de stratégies adaptatives propres à chaque domaine.

• Fongitome : Dynamiques locales des histones. Chez des champignons comme Verticillium dahliae, les travaux de Kramer et al. démontrent que l'activation des gènes de virulence ne repose pas sur un effacement global de la marque répressive H3K27me3 (Kramer et al., 2022). Au contraire, il s'agit de changements locaux et ciblés de conformation de la chromatine, permettant une expression spatiotemporelle fine des effecteurs tout en préservant la stabilité du reste du génome.
• Bactériome : Méthylation et Pari phénotypique Les procaryotes, dépourvus d'histones eucaryotes, utilisent la méthylation de l'ADN comme moteur de l'adaptation rapide (Gopalan-Nair et al., 2024). Chez Ralstonia solanacearum, les modifications des patrons de méthylation facilitent une évolution physiologique fulgurante lors de la colonisation de l'hôte (Gopalan-Nair et al., 2024). De plus, le mécanisme de bet-hedging (pari phénotypique) permet à une fraction de la population bactérienne de "pré-activer" des régulateurs de virulence en anticipation d'un stress, assurant la survie de la population aux dépens d'un risque individuel (Casadesús & Low, 2013).
• Virome et Mycovirus : Le potentiel pathogène latent est également modulé par des interactions inter-règnes (Bian et al., 2020). Les mycovirus (virus infectant les champignons) peuvent atténuer ou exacerber la virulence de leur hôte fongique, agissant comme un niveau de régulation supplémentaire au sein de l'holobionte (Bian et al., 2020).

Le décryptage des zones de transition nécessite des outils capables de capturer l'hétérogénéité cellulaire.

• Résolution en cellule unique (scRNA-seq) : Contrairement aux analyses en vrac (bulk (sol global)), les technologies de scRNA-seq permettent de distinguer les trajectoires cellulaires au sein d'une feuille infectée. Les travaux de Zhu et al. sur Arabidopsis infectée par Pseudomonas syringae ont ainsi révélé un continuum de progression de la maladie, identifiant des clusters de cellules spécifiques allant de l'état "immunitaire" à l'état "susceptible" (Zhu et al., 2023).
• Intégration spatiale : Le couplage de la transcriptomique et des approches spatiales permet désormais de cartographier les niches où se produit la bascule, confirmant que le statut d'endophyteMicroorganisme (bactérie ou champignon) qui réside à l'intérieur des tissus sains d'une plante pendant tout ou partie de son cycle de vie, sans provoquer de symptômes de maladie (Akköprü et al., 2018; Chaudhary et al., 2022). Les endophytes jouent un rôle crucial dans la promotion de la croissance végétale via la production de phytohormones (auxines, cytokinines) et la protection contre les stress biotiques par la synthèse d'antibiotiques ou l'induction d'une résistance systémique acquise (Batra et al., 2018; Fadiji & Babalola, 2020; Latz et al., 2018). Chez les champignons entomopathogènes (Beauveria, Metarhizium, Akanthomyces), l'endophytisme permet une protection systémique de la plante et un transfert de nutriments (notamment N depuis les insectes parasités). Il est favorisé par traitement des semences ou granulés de semis (Branine et al. 2019 ; Ahsan et al. 2024 ; González-Guzmán et al. 2022). → Vocabulaire est une propriété spatialement hétérogène et dépendante du microenvironnement tissulaire (Li et al., 2026).
  Cette vision intégrée confirme que le passage à la pathogénie est une propriété émergente de l'holobionte (Wang et al., 2026 ; Shelake et al., 2026).

La compréhension de l'issue des interactions plante-microbe a franchi plusieurs étapes conceptuelles :

• Le Triangle de Santé des Plantes : Ce modèle a réorienté la recherche vers une vision centrée sur l'homéostasie, où la santé est une propriété maintenue par le dialogue constant entre l'hôteOrganisme (plante ou animal) abritant des communautés microbiennes symbiotiques ou associées indispensables à sa santé et à son fonctionnement (Sessitsch et al., 2023). Les interactions entre l'hôte et son microbiome forment une entité écologique stable (l'holobionte) capable de résister aux stress environnementaux (Bissett et al., 2013) → Vocabulaire et son microbiote (Leveau, 2024).
• La Pyramide de la Maladie : Pour refléter l'état de l'art en 2026, ce modèle évolue vers la Pyramide de la Maladie (HPME : Hôte-Pathogène-Microbiome-Environnement) (Wang et al., 2026). Ce cadre, formalisé par Wang et al., intègre explicitement l'enviromique (Wang et al., 2026). Il ne se limite pas à énumérer les facteurs externes, mais analyse comment les variables abiotiques (température, humidité, nutriments) restructurent dynamiquement les réseaux d'interaction au sein de l'holobionte, précipitant la rupture de l'antagonisme équilibré (Wang et al., 2026).

Une définition inclusive de l'holobionteUnité biologique fonctionnelle composée d'un hôte eucaryote (la plante) et de l'ensemble de ses microorganismes associés (microbiome). Cette entité est considérée comme un système intégré où les interactions métaboliques et immunitaires déterminent la fitness et la capacité d'adaptation de l'organisme global (Berlanga-Clavero et al., 2020; Russ et al., 2023; Vishwakarma et al., 2020) → Vocabulaire exige d'intégrer des entités souvent négligées qui modulent pourtant la trajectoire de l'interaction :

• L'Archéome et le Virome : Les archées participent à la valeur sélective métabolique de l'hôte (Borrel et al., 2020), tandis que le virome (incluant les virus latents) module les réponses immunitaires de l'hôte (Takahashi et al., 2019 ; Navarro & Turina, 2024).
• Modulation par les mycovirus : Un mécanisme clé de transition est la présence de mycovirus. Ces virus infectant les champignons peuvent transformer un pathogène virulent en un endophyte hypovirulent (ou inversement), agissant comme un régulateur externe du potentiel pathogène au sein du consortium (Andika et al., 2023 ; Bian et al., 2020).

L'affirmation d'une bascule universelle doit être nuancée par les mécanismes biologiques propres à chaque règne.

• Chez les Eucaryotes : Le basculement est piloté par le remodelage de la chromatine. Des marques d'histones bivalentes (H3K4me3/H3K27me3) permettent de maintenir les gènes de virulenceDegré de pathogénicité d'un agent infectieux (bactérie, champignon, virus), caractérisant sa capacité à surmonter les mécanismes de résistance de l'hôte pour induire des symptômes morbides évolutifs (Amira, 2018; Han et al., 2024) → Vocabulaire dans un état quiescent mais activable (Zhao et al., 2024). Comme le soulignent Delaye et al., si les relations endophyte-nécrotrophe sont plastiques, la biotrophie reste un trait évolutivement stable et hautement spécialisé (Delaye et al., 2013).
• Chez les Procaryotes : En l'absence d'histones, le bactériome utilise des stratégies alternatives :
• Méthylation de l'ADN : Les modifications des patrons de méthylation permettent une adaptation physiologique et évolutive rapide aux tissus de l'hôte, modulant l'expression des gènes de virulence sans altérer le génome (Gopalan-Nair et al., 2024).
• Bet-hedging : Ce mécanisme génère une hétérogénéité programmée au sein d'une population génétiquement identique (Casadesús & Low, 2013). Une sous-population peut ainsi exprimer des traits de pathogénicité en réponse aux signaux de stress de la plante, tandis que le reste de la colonie préserve son état endophytique, assurant la survie du consortium dans un environnement fluctuant (Casadesús & Low, 2013 ; Sánchez-Romero & Casadesús, 2021).
  Cette vision intégrée suggère que le basculement est le produit d'une régulation multiniveau, où la précision épigénétique (eucaryote) et la plasticité de méthylation/bet-hedging (procaryote) convergent pour répondre aux pressions environnementales dictées par la Pyramide de la maladie (Zeng et al., 2023 ; Wang et al., 2026).

La conception de SynComs repose sur l'assemblage de souches sélectionnées pour leurs traits fonctionnels (fixation d'azote, protection contre les pathogènes) (Jing et al., 2024). Cependant, l'inconstance des performances sur le terrain reste le principal obstacle à leur adoption.

• Standardisation via EcoFAB 2.0 : Pour lever ce verrou, l'utilisation de protocoles standardisés est devenue une norme académique attendue (Novák et al., 2025). Les dispositifs EcoFAB 2.0 permettent de créer des environnements de croissance hautement contrôlés et reproductibles, essentiels pour valider la robustesse des SynComs avant tout déploiement (Novák et al., 2025). Ces systèmes facilitent l'étude mécaniste des interactions racine-microbe en isolant les variables environnementales, garantissant ainsi une prévisibilité accrue des fonctions microbiennes (Novák et al., 2025).

L'ingénierie moderne vise désormais la création d'un holobionteUnité biologique fonctionnelle composée d'un hôte eucaryote (la plante) et de l'ensemble de ses microorganismes associés (microbiome). Cette entité est considérée comme un système intégré où les interactions métaboliques et immunitaires déterminent la fitness et la capacité d'adaptation de l'organisme global (Berlanga-Clavero et al., 2020; Russ et al., 2023; Vishwakarma et al., 2020) → Vocabulaire programmable, où la plante et son microbiome sont considérés comme une unité génétique intégrée capable de répondre dynamiquement aux stress (Clauer et al., 2026 ; Yang et al., 2025).

• Validation par Dual-RNAseq : Pour prouver que les circuits synthétiques (par exemple : biocapteurs ou modules de défense activables) fonctionnent réellement in planta, l'approche de pointe est le Dual-RNAseq (Wolf et al., 2017). Cette technique permet de capturer simultanément le transcriptome de l'hôte et de son microbiome, offrant une vision haute résolution du dialogue moléculaire inter-règne (Wolf et al., 2017). Sans cette preuve mécaniste, l'expression coordonnée des circuits synthétiques au sein des tissus végétaux resterait purement théorique.

Le déploiement de ces technologies dépend d'une législation qui peine à suivre le rythme des innovations biotechnologiques (Shams et al., 2024 ; Sprink et al., 2016).

• Le contraste entre l'UE et les États-Unis : L'Union européenne maintient une approche strictement basée sur le processus via la Directive 2001/18/CE, ancrée dans le principe de précaution. Sous ce cadre, tout organisme obtenu par mutagenèse dirigée est classé comme OGM, imposant des procédures d'autorisation lourdes (Dederer & Hamburger, 2021). À l'opposé, les États-Unis privilégient une approche basée sur le produit via le cadre USDA SECURE. Si la modification finale peut être obtenue par des méthodes de sélection conventionnelle, l'organisme peut être exempté de la réglementation OGM (Hoffman, 2021).
• Vers une convergence limitée : On observe une tendance mondiale vers une "convergence limitée", où certains pays adoptent des positions intermédiaires, traitant les organismes issus de l'édition génomique comme des "non-OGM" sous réserve de confirmation de l'absence d'ADN étranger (Tachikawa & MATSUO, 2023). Cette évolution est un facteur déterminant pour la viabilité commerciale future des SynComs.

L'introduction de SynComs dans les agro-écosystèmes soulève des questions critiques de biosécurité, notamment le risque de transfert horizontal de gènes (Ali et al., 2021).

• Évaluation des risques écologiques : Contrairement aux pollutions chimiques, les organismes auto-réplicatifs sont difficiles à contenir une fois libérés (Ali et al., 2021). Les recherches actuelles établissent des "feuilles de route" pour anticiper le transfert d'ADN synthétique vers les communautés microbiennes indigènes du sol (Gillett et al., 2025). Le défi consiste à concevoir des mesures de bioconfinement capables de limiter la persistance et la propagation non contrôlée de traits modifiés dans l'environnement (Gillett et al., 2025).