Virosphère du sol et bactériophages — top-down viral et renouvellement microbien

Les sols constituent l'un des réservoirs viraux les plus vastes de la planète (Graham et al., 2024). Les estimations actuelles, basées sur des comptages par microscopie à épifluorescence et des analyses métagénomiques, situent l'abondance virale entre 10⁷ et 10¹⁰ particules virales par gramme de sol sec (Jansson, 2022). Cette densité peut égaler ou surpasser celle de leurs hôtes bactériens, bien qu'une proportion significative de ces virus soit intracellulaire ou adsorbée aux particules de sol, ce qui complique leur quantification précise (Graham et al., 2024). Malgré cette omniprésence, moins de 1 % des séquences métagénomiques virales mondiales proviennent des sols, laissant la grande majorité de cette diversité dans ce que les chercheurs appellent la « matière noire virale ».

Le passage de la métagénomique totale à la viromiqueBranche de la métagénomique consacrée à l'étude des communautés virales (viromes) dans un échantillon environnemental, par séquençage massif des acides nucléiques viraux. L'identification des vOTUs et l'inférence des interactions virus-hôte constituent les analyses centrales de la viromique. Distincte de l'enviromique (caractérisation environnementale globale), elle explore le rôle écologique des virus dans les cycles biogéochimiques. → Vocabulaire ciblée (fractionnement par taille avant extraction) a révolutionné la caractérisation de la diversité. Des études récentes démontrent que la viromique permet de récupérer une richesse de populations virales (vOTUs) bien plus vaste et accède à la « virosphère rare », là où les métagénomes totaux ne détectent que les virus les plus persistants et abondants (Santos-Medellín et al., 2021). Par exemple, sur près de 3 000 vOTUs détectés dans des sols agricoles, plus de 90 % n'étaient identifiables que via des protocoles de viromique optimisés (Santos-Medellín et al., 2021).

La diversité virale n'est pas distribuée uniformément ; elle présente un renouvellement spatial élevé et une faible proportion de taxons partagés entre les sites (Hazard et al., 2025).

• Facteurs abiotiques : Le pH du sol est identifié comme l'un des principaux déterminants de la structure des communautés virales, influençant directement la composition des hôtes prédits (Liao et al., 2022). L'humidité et la température jouent également un rôle critique en régulant le passage entre l'état de « banque de graines » (virus inactifs) et l'activité lytique (Coclet et al., 2023).
• Usage des terres : Les communautés virales diffèrent significativement selon l'usage des sols (forêt, agriculture, zone urbaine) (Liao et al., 2022). Les sols forestiers présentent généralement une abondance plus élevée que les sols agricoles (Jansson, 2022).
• Dynamique temporelle : Le suivi mensuel des populations montre des fluctuations rapides liées aux cycles saisonniers (ex. : fonte des neiges), déclenchant des vagues successives d'activité de phages spécifiques (Coclet et al., 2023).

Alors que les recherches se sont longtemps focalisées sur les virus à ADN double brin (Zhang, 2025), des études récentes révèlent une diversité insoupçonnée de virus à ARN dans les sols, notamment les Leviviricetes (phages à ARN simple brin) (Zhang, 2025). Ces virus sont actifs sur le plan transcriptionnel et réagissent fortement aux changements environnementaux, ajoutant une couche de complexité à la régulation des réseaux microbiens (Zhang, 2025). Enfin, l'analyse de la microdiversité (variations au sein d'une même population) indique que la sélection naturelle opère activement sur les vOTUs du sol, permettant leur adaptation locale aux stress environnementaux et anthropiques (Liao et al., 2022).

Pendant longtemps, le modèle "Kill-the-Winner" a prédominé, suggérant que les infections lytiques sont plus fréquentes lorsque la densité des hôtes est élevée, régulant ainsi les populations à croissance rapide (Liang et al., 2020). Cependant, des études récentes soutiennent l'émergence du modèle "Piggyback-the-Winner" dans certains écosystèmes terrestres. Selon ce modèle, la lysogénieCycle de vie viral (prophage) dans lequel le génome d'un bactériophage s'intègre au chromosome de la bactérie hôte ou se maintient sous forme de plasmide sans provoquer la lyse immédiate de la cellule (Lee, 2020; Marsh & Wellington, 1994). Ce mode de vie latent est particulièrement fréquent chez les bactéries du sol, permettant au virus de persister durant les périodes d'inactivité microbienne liées à des stress environnementaux comme la sécheresse (Nicolas et al., 2023; Plassard et al., 2015) → Vocabulaire est favorisée à haute densité microbienne : les phages s'intègrent au génome de l'hôte pour profiter de sa stabilité métabolique et le protéger contre d'autres infections en excluant la surinfection (León-Félix & Villicaña, 2021).

Les conditions physico-chimiques agissent comme des déclencheurs de l'activité virale :

• Humidité et nutriments : Des conditions favorables, telles que l'enrichissement en nutriments ou l'augmentation de l'humidité (par exemple lors de la fonte des neiges au printemps), favorisent les infections lytiques d'hôtes actifs, augmentant ainsi le renouvellement microbien (Coclet et al., 2023).
• Dessiccation : À l'inverse, le stress hydrique et la sécheresse stimulent la lysogénieCycle de vie viral (prophage) dans lequel le génome d'un bactériophage s'intègre au chromosome de la bactérie hôte ou se maintient sous forme de plasmide sans provoquer la lyse immédiate de la cellule (Lee, 2020; Marsh & Wellington, 1994). Ce mode de vie latent est particulièrement fréquent chez les bactéries du sol, permettant au virus de persister durant les périodes d'inactivité microbienne liées à des stress environnementaux comme la sécheresse (Nicolas et al., 2023; Plassard et al., 2015) → Vocabulaire. Chez les Actinobacteria, par exemple, la dessiccation favorise les infections lysogènes, permettant au virus de persister sous forme de prophage au sein d'un hôte tolérant au stress (Wu et al., 2023).

Une avancée majeure réside dans la découverte que la décision lyse-lysogénieCycle de vie viral (prophage) dans lequel le génome d'un bactériophage s'intègre au chromosome de la bactérie hôte ou se maintient sous forme de plasmide sans provoquer la lyse immédiate de la cellule (Lee, 2020; Marsh & Wellington, 1994). Ce mode de vie latent est particulièrement fréquent chez les bactéries du sol, permettant au virus de persister durant les périodes d'inactivité microbienne liées à des stress environnementaux comme la sécheresse (Nicolas et al., 2023; Plassard et al., 2015) → Vocabulaire est régulée par une communication biochimique sophistiquée (León-Félix & Villicaña, 2021).

• Quorum Sensing : Les phages sont capables d'intercepter les signaux de QS émis par les bactéries pour évaluer la densité de la population hôte avant de déclencher la lyse (Silpe et al., 2023).
• Système Arbitrium : Certains phages utilisent des peptides de communication virale pour coordonner leur stratégie de réplication à l'échelle de la population, optimisant leur survie en fonction du nombre d'infections déjà en cours dans l'environnement (Duddy & Bassler, 2021 ; Shang et al., 2025).

Le cycle lysogène ne se contente pas de préserver le virus ; il modifie durablement la physiologie de l'hôteOrganisme (plante ou animal) abritant des communautés microbiennes symbiotiques ou associées indispensables à sa santé et à son fonctionnement (Sessitsch et al., 2023). Les interactions entre l'hôte et son microbiome forment une entité écologique stable (l'holobionte) capable de résister aux stress environnementaux (Bissett et al., 2013) → Vocabulaire par conversion lysogène. Les prophages peuvent coder pour des gènes de résistance, des toxines ou des gènes métaboliques auxiliaires qui améliorent la fitness de la bactérie sous stress (Dikareva et al., 2023 ; Wendling, 2023). Lorsque la transition vers le cycle lytique survient (induite par un stress UV ou chimique), la lyse libère non seulement des virions mais aussi une quantité massive de nécromasse (carbone organique dissous), alimentant la dérivation virale (viral shunt) essentielle au recyclage des nutriments dans le sol (Jansson, 2022).

Des recherches récentes ont permis de quantifier pour la première fois l'ampleur de cette pression de prédation. Dans les sols soumis à des cycles de dessiccation-réhumidification, on estime que la lyseRupture de l'intégrité membranaire ou pariétale d'une cellule aboutissant à sa destruction et à la libération de son contenu cytoplasmique dans le milieu environnant. La lyse bactérienne, qu'elle soit provoquée par des enzymes (lysozyme), des antibiotiques (pénicillines) ou des virus bactériophages, constitue un processus central du renouvellement de la biomasse microbienne dans le sol, alimentant le pool de matière organique labile et la boucle microbienne. → Vocabulaire virale peut être responsable de près de 46 % de la mortalité microbienne totale dès la première semaine suivant la réhumidification (Nicolas et al., 2023). Cette ampleur de la mortalité microbienne souligne que les virus sont d'importants agents de mortalité (Nicolas et al., 2023). Par ailleurs, les phages à ARN pourraient à eux seuls infecter entre 10⁷ et 10⁹ bactéries par gramme de sol, affectant ainsi une fraction substantielle de la population totale (Sieradzki et al., 2025).

Le contrôle top-downMode de régulation des dynamiques microbiennes piloté par des interactions trophiques supérieures, notamment par la prédation exercée par les nématodes microbivores (Li et al., 2026). Ce contrôle restructure le microbiome en favorisant des taxons métaboliquement polyvalents et en augmentant la résistance du sol aux invasions pathogènes (Li et al., 2026). En ingénierie, il désigne aussi la manipulation des conditions physico-chimiques environnementales pour sélectionner les processus biologiques désirés (Kim et al., 2021) → Vocabulaire influence directement la disponibilité des nutriments par le mécanisme de la « dérivation virale » (viral shunt) (Corinaldesi, 2022). En lysant les cellules hôtes, les virus libèrent des nutriments (carbone, azote, phosphore) piégés dans la biomasse microbienne, et transforment cette biomasse en carbone organique dissous et en nécromasse (Higuera & Lázaro, 2022).

• Levée des limitations nutritionnelles : La lyse virale peut atténuer les limitations en phosphore des communautés survivantes, stimulant ainsi leur efficacité métabolique (Tong et al., 2023).
• Flux de carbone : Bien que la lyse accélère le renouvellement bactérien, elle peut paradoxalement réduire les émissions de CO₂ du sol en diminuant l'abondance globale des bactéries minéralisatrices (Wei et al., 2021). Les phages, en transformant la biomasse en composants organiques plus récalcitrants, pourraient même contribuer à la séquestration du carbone à long terme dans le sol (Wang et al., 2024).

Le modèle KtW reste un pilier de la régulation top-down en sol : les virus ciblent préférentiellement les hôtes dominants et à croissance rapide (les « gagnants »), empêchant l'exclusion compétitive des espèces plus rares (Liang et al., 2020).

• Spécificité d'hôteOrganisme (plante ou animal) abritant des communautés microbiennes symbiotiques ou associées indispensables à sa santé et à son fonctionnement (Sessitsch et al., 2023). Les interactions entre l'hôte et son microbiome forment une entité écologique stable (l'holobionte) capable de résister aux stress environnementaux (Bissett et al., 2013) → Vocabulaire : Des expériences de transplantation croisée montrent que les changements de pression virale modifient significativement la structure des communautés bactériennes, impactant même la concentration en ammonium du sol (Braga et al., 2020).
• Réponse aux stress : En conditions de sécheresse prolongée, le contrôle top-down s'intensifie sur certains groupes fonctionnels clés comme les Acidobacteria et les Chloroflexi, démontrant que les virus modulent la résilience des sols face aux changements climatiques (Liu et al., 2025).

L'interaction constante entre phages et bactéries améliore la multifonctionnalité écologique des sols, notamment dans les systèmes amendés (compost), où la diversité virale corrèle positivement avec la diversité des gènes fonctionnels liés aux cycles du soufre et de l'azote (Wu et al., 2025). En régulant les réseaux microbiens complexes, les virus assurent ainsi la stabilité et la fertilité globales de l'écosystème terrestre (Liang et al., 2023).

Les recherches récentes mettent en avant trois modes de transduction facilitant le transfert horizontal de gènes (Yu et al., 2023) :

• Transduction généralisée et spécialisée : Ces mécanismes classiques résultent d'erreurs lors de l'encapsidation de l'ADN bactérien. Des gènes comme arr-1 peuvent être incorporés accidentellement dans les capsides avant d'être transmis à de nouveaux hôtes (Ashy et al., 2023).
• Transduction latérale : Ce mécanisme, identifié plus récemment, permet le transfert de larges fragments du chromosome bactérien à des fréquences très élevées (Fillol-Salom et al., 2021).
• Avantages écologiques : La transduction permet la persistance des ARGs dans l'environnement même en l'absence de bactéries hôtes viables : les capsides virales protégeant le matériel génétique contre les dégradations enzymatiques et physico-chimiques (Flores-Vargas et al., 2021).

Le concept de « résistomeEnsemble des gènes de résistance aux antibiotiques (ARG) d'une communauté microbienne, y compris les gènes cryptiques non encore exprimés. Le sol agricole est un réservoir majeur du résistome en raison de l'usage d'antibiotiques vétérinaires et de la présence naturelle de bactéries productrices d'antibiotiques (Actinobacteria). → Vocabulaire mobile » inclut désormais une fraction virale significative, composée de gènes de résistance encodés par les virus (vARGs) (Zhang et al., 2022).

• Diversité génomique : Des analyses métagénomiques ont révélé la présence d'une grande variété d'ARGs (tels que aadA, strA, strB et sul1) au sein des génomes de phages telluriques (Goryluk-Salmonowicz & Popowska, 2022).
• Preuves de transfert : Des études récentes ont démontré que des ARGs extraits de l'ADN phagique peuvent être transférés avec succès à des hôtes récepteurs (ex. : E. coli), leur conférant une résistance fonctionnelle aux antibiotiques (Liao et al., 2024).
• Réservoirs naturels : Même dans les sols vierges (ex. : toundra antarctique), les phages participent au maintien d'un niveau basal de résistome (Santos et al., 2022).

Les activités humaines modifient profondément les interactions bactéries-phages et enrichissent le réservoir de vARGs dans les sols :

• Pratiques agricoles : L'application à long terme de fertilisants organiques (lisiers, boues d'épuration) augmente la fréquence des interactions virus-hôtes et la diversité des vARGs (Chen et al., 2021). Une étude a identifié jusqu'à 16 sous-types d'ARGs dans les viromes de sols amendés (Chen et al., 2021).
• Habitats impactés : À l'échelle mondiale, on observe une corrélation entre le degré d'impact anthropique et l'abondance, la diversité et l'activité des ARGs encodés par des prophages (Liao et al., 2024).
• Irrigation et pollution : L'usage d'eaux usées pour l'irrigation transforme le sol en un « point chaud » de transfert horizontal, favorisant l'émergence de bactéries multirésistantes (Marano et al., 2021).

Malgré ces avancées, la quantification précise de la contribution des phages reste complexe :

• Limites méthodologiques : L'identification des vARGs nécessite des approches multi-omiques (viromiqueBranche de la métagénomique consacrée à l'étude des communautés virales (viromes) dans un échantillon environnemental, par séquençage massif des acides nucléiques viraux. L'identification des vOTUs et l'inférence des interactions virus-hôte constituent les analyses centrales de la viromique. Distincte de l'enviromique (caractérisation environnementale globale), elle explore le rôle écologique des virus dans les cycles biogéochimiques. → Vocabulaire, métatranscritomique) (Jin et al., 2026).
• Course aux armements : La dynamique de co-évolution entre les systèmes de défense bactériens (par exemple CRISPR-Cas) et les contre-défenses virales influence le transfert de gènes de résistance au sein des communautés microbiennes (Jin et al., 2026).
• Perspectives : L'intégration de l'écologie virale dans le cadre du concept « One Health » est jugée essentielle pour comprendre et contrôler la dissémination des ARGs entre les réservoirs environnementaux et cliniques (Jin et al., 2026).