Fiche #180 Réfs. académiques (41) Doc(s) : P3

CEP endophytes du maïs : potentiel larvicide et biocontrôle

L'expansion planétaire de Spodoptera frugiperda (légionnaire d'automne) représente l'une des menaces les plus critiques pour la sécurité alimentaire mondiale, particulièrement pour la culture du maïs (Zea mays L.). Face à l'émergence de résistances généralisées aux insecticides de synthèse et aux toxines Bt, la recherche s'oriente vers des solutions de biocontrôle innovantes. Parmi elles, l'utilisation de champignons entomopathogènes (CEP) tels que Beauveria bassiana et Metarhizium anisopliae en tant qu'endophytes artificiellement inoculés offre une perspective de protection systémique et durable (Altaf et al., 2023).
Le concept de « défense embarquée » repose sur la capacité de ces champignons à coloniser les tissus internes de la plante, agissant soit par infection directe du ravageur après ingestion, soit par la stimulation des mécanismes de défense de l'hôte (Batool et al., 2024 ; Wagner & Lewis, 2000). Cependant, l'efficacité de cette symbiose est confrontée à un défi majeur : l'érosion temporelle de la présence fongique. Certaines études observent une diminution de la viabilité biologique des champignons endophytes après leur inoculation (Liu et al., 2022).
Cette décolonisation rapide n'est plus perçue comme un simple déclin passif, mais comme le résultat d'interactions biotiques complexes. L'installation de l'endophyte est entravée par la compétition intense avec le microbiome indigène de la semence, qui agit comme un gardien contre l'intrusion de nouveaux taxons fongiques (Degani et al., 2024). Parallèlement, la plante elle-même peut limiter cette colonisation ; l'activation des voies de défense (notamment l'acide salicylique) en réponse à l'herbivorie peut réduire la charge en micro-organismes bénéfiques (Bastías et al., 2017).
Un verrou écologique supplémentaire réside dans la plasticité adaptative de S. frugiperda. Des découvertes récentes révèlent un mécanisme de "détournement probiotique" (probiotic hijacking) : le ravageur est capable de convertir certains endophytes du maïs en alliés métaboliques pour détoxifier les benzoxazinoïdes (défenses chimiques du maïs), favorisant ainsi sa propre croissance au lieu d'être inhibé (Qi et al., 2024). Pour contrer ces limites, la plante déploie une stratégie de « Cry for Help » (appel à l'aide), recrutant activement des partenaires microbiens spécifiques pour renforcer son immunité (Sui et al., 2023).
Cette analyse vise à structurer une stratégie de lutte intégrée efficace. Elle examine l'influence de l'origine de l'isolat — les souches entomopathogènes étant supérieures aux souches pédologiques en termes de valeur sélective (Tossou et al., 2026) — et définit les conditions de compatibilité avec les auxiliaires de culture comme Telenomus remus (Putri et al., 2024). Enfin, elle propose de passer d'une simple évaluation biologique à une viabilité économique ancrée dans des seuils d'intervention dynamiques (7,8 à 13,1 larves pour 100 plantes), indispensables pour une adoption réussie à grande échelle (Shi et al., 2023).

Résumé

Cette étude analyse le potentiel des champignons entomopathogènes, tels que Beauveria bassiana, Metarhizium anisopliae et Trichoderma asperellum, utilisés comme endophytes pour le biocontrôle du légionnaire d’automne (Spodoptera frugiperda). Si l'inoculation initiale, notamment par pulvérisation foliaire ou traitement des semences, permet des taux de colonisation élevés (Altaf et al., 2023), l'efficacité se heurte à une perte de colonisation rapide. Les données de viabilité biologique révèlent une chute drastique au 28e jour, avec des taux de récupération significativement réduits dans les tissus foliaires et caulinaires (Liu et al., 2022).
Ce déclin est induit par un « verrou systémique » complexe associant les filtres métaboliques de l'hôte (benzoxazinoïdes) (Kudjordjie et al., 2019) et des mécanismes de défense de la plante déclenchés par l'herbivorie. L'étude souligne l'importance cruciale de l'origine de l'isolat, les souches entomopathogènes offrant une meilleure compétence endophytique que celles issues du sol (Tossou et al., 2026). Elle identifie un risque majeur sous la forme du « détournement probiotique » (probiotic hijacking), où S. frugiperda exploite certains endophytes pour détoxifier les défenses chimiques du maïs, favorisant paradoxalement sa propre croissance (Qi et al., 2024).
Pour stabiliser cette technologie, l'analyse préconise une stratégie hybride au sein de la lutte intégrée. Celle-ci repose sur le recrutement directionnel de la plante (phénomène de « Cry for Help ») (Sui et al., 2023) et sur une synergie démontrée avec des auxiliaires comme Telenomus remus, dont les stades immatures présentent une faible sensibilité aux champignons entomopathogènes (Putri et al., 2024). L'intégration de genres endophytes (Sui et al., 2023), couplée à une surveillance basée sur des seuils économiques dynamiques (Shi et al., 2023), permet de transformer ces alliés microbiens en un levier de protection viable et durable pour la culture du maïs.

L'inoculation endophytique du maïs : méthodes, efficacité et défi de la persistance

L'établissement d'une symbiose entomopathogène stable dépend de la capacité du champignon à coloniser activement les tissus. Cette phase initiale est conditionnée par la méthode d'application et la capacité de l'isolat à survivre aux barrières biologiques de l'hôte (Tossou et al., 2026).

Comparaison des méthodes d'inoculation et spécificités des ravageurs

L'efficacité des méthodes d'application varie selon l'architecture de la plante et le génotype de l'hôte (Tossou et al., 2026) :

Pulvérisation foliaire : Des études montrent que la pulvérisation foliaire peut induire une colonisation endophytique chez le maïs pour lutter contre la légionnaire d'automne (Altaf et al., 2023).
Traitement des semences et irrigation : L'enrobage des semences reste une méthode efficace pour induire une colonisation systémique précoce (avec un taux de succès initial d'environ 57 %) (Altaf et al., 2023). Cependant, la translocation vers les feuilles supérieures reste limitée par la physiologie de la plante, créant une hétérogénéité de protection entre les organes (Kropf & Gassmann, 2026).

La dynamique de décolonisation : viabilité biologique versus détection ADN

Il est crucial de distinguer la persistance moléculaire de l'activité entomopathogène réelle. Les données de Liu et al. illustrent une érosion marquée de la présence fongique viable (Liu et al., 2022) :

Taux de récupération : Au 28e jour après l'inoculation, le taux de récupération de champignons vivants sur milieu de culture chute à 22,22 % dans les feuilles et 11,11 % dans les tiges (Liu et al., 2022).
Nuance concernant l'activité : Alors que des techniques comme la PCR peuvent encore détecter des traces d'ADN fongique à des stades plus avancés, cette présence ne garantit pas une défense active. La persistance du champignon diminue significativement après quatre semaines, ce qui suggère une réduction potentielle de l'efficacité de la protection au fil du temps (Liu et al., 2022).

Facteurs limitants : L'influence du microbiome et du pathobiome résident

La perte de persistance n'est pas une simple dilution liée à la croissance, mais le résultat d'une exclusion compétitive :

Le modèle du microbiome protecteur : Les travaux de Degani et al. sur l'agent de la flétrissure tardive du maïs (Magnaporthiopsis maydis) offrent un modèle mécaniste important. Ils démontrent que les espèces indigènes du microbiome de la semence agissent comme des gardiens, antagonisant activement l'installation de pathogènes fongiques spécifiques (Degani et al., 2024). Par analogie, ce microbiome robuste peut également limiter l'expansion des endophytes introduits, ces derniers entrant en compétition pour les niches nutritives, notamment au sein du xylème (Chaudhary et al., 2022).
Dynamique du « Pathobiome » : L'endophyte doit s'insérer dans une communauté complexe de micro-organismes déjà établis. Cette compétition pour l'espace et les ressources, couplée aux réponses de défense de la plante (comme la régulation par zmWRKY36), constitue le frein principal à une colonisation systémique totale et durable (Batool et al., 2024).

Implications pour la protection des cultures

Cette instabilité biologique signifie que la défense endophytique est une ressource finie. Pour contrer l'exclusion par le microbiome résident et l'érosion de la viabilité, les stratégies futures devront privilégier des formulations protectrices ou des isolats capables de s'intégrer efficacement au sein du microbiome indigène du maïs (Sui et al., 2023 ; Tossou et al., 2026).

Effets quantitatifs sur les ravageurs et limites de la persistance

L'efficacité du biocontrôle des endophytes ne dépend pas seulement de leur présence initiale, mais de leur état physiologique et de la réponse dynamique de la plante face à l'herbivorie (Yousef-Yousef et al., 2024).

Dynamique de colonisation et influence de l'origine de l'isolat

La localisation de l'endophyte au sein de la plante est déterminante pour l'exposition du ravageur (Quesada-Moraga et al., 2022).

Variabilité de la colonisation : Bien que des travaux sous conditions contrôlées étudient la signalisation de défense (Batool et al., 2024), les dynamiques réelles montrent une hétérogénéité marquée entre les tissus (Kropf & Gassmann, 2026). Des études récentes confirment que la colonisation peut être plus intense dans les racines que dans les parties aériennes après traitement des semences (Kropf & Gassmann, 2026). Pour Spodoptera frugiperda, une application dirigée du champignon dans le cornet est cruciale pour induire une mortalité satisfaisante chez ce ravageur (Faria et al., 2021).
Influence de l'isolat : Les souches entomopathogènes (isolées d'insectes) présentent une meilleure aptitude à la colonisation et une virulence accrue par rapport aux isolats dérivés du sol, entraînant une réduction plus marquée de la survie et du développement larvaire (Tossou et al., 2026).

Mécanismes de décolonisation : Réponse de l'hôte et risques de détournement

L'érosion de la persistance fongique ne saurait être réduite à une simple perte de viabilité ; elle découle en réalité d'une interaction complexe entre les pressions biotiques du microbiome résident et les régulations métaboliques imposées par l'hôte :

Réponses de défense et herbivorie : L'attaque par des ravageurs peut modifier la composition des communautés endophytes. Les plantes produisent des composés de défense, tels que les benzoxazinoïdes, qui agissent comme des filtres d'habitat : seules les espèces fongiques tolérantes aux sous-produits toxiques (comme le BOA) parviennent à se maintenir durablement (Xu et al., 2021).
Détournement probiotique : Un défi majeur émerge avec les travaux de Qi et al. : S. frugiperda est capable de convertir certains endophytes du maïs en ses propres probiotiques (Qi et al., 2024). Le ravageur exploite ces micro-organismes pour détoxifier les benzoxazinoïdes de la plante, favorisant ainsi sa propre croissance au lieu d'être supprimé (Qi et al., 2024).
Viabilité biologique vs Détection moléculaire : Il est impératif de distinguer la détection d'ADN de l'activité biologique réelle. Les données de Liu et al. montrent que si la détection par PCR reste possible, le taux de récupération de champignons viables (capables de former des colonies) chute considérablement au 28ᵉ jour, n'atteignant plus que 11,1 % dans les tiges et 22,2 % dans les feuilles (Liu et al., 2022).

Seuils économiques : Du chimique au biologique

L'utilisation de seuils économiques nécessite une adaptation pour les traitements biologiques :

Ajustement des seuils : Les seuils d'intervention calculés pour des hybrides de maïs (p. ex. 1,8 à 2,6 larves pour 10 plantes selon le stade (Jaramillo-Barrios et al., 2020)) peuvent être utilisés comme référence. Cependant, étant donné que les endophytes agissent par antibiose et infection interne, le seuil de décision pour une intervention biologique devrait théoriquement être positionné plus précocement pour compenser le délai de réponse du champignon.
Stratégie intégrée : L'enjeu est de maintenir la pression du ravageur sous le seuil de dommage économique en combinant l'endophytisme avec d'autres leviers, comme l'utilisation de parasitoïdes dont l'efficacité n'est pas compromise par la présence des champignons (Putri et al., 2024 ; Koller et al., 2023).

Mécanismes d'action : De la mycose à l'immunité induite

L'interaction entre le maïs et Beauveria bassiana n'est pas une simple relation binaire de protection, mais un équilibre dynamique où le ravageur et la plante déploient des stratégies de contre-attaque sophistiquées.

Antibiose vs Antixénose : Le risque de "détournement probiotique"

Si l'antibiose (réduction de la valeur adaptative larvaire) est le mécanisme classiquement recherché, des travaux majeurs obligent à nuancer son universalité :

Détournement par le ravageur : Les recherches de Qi et al. révèlent que Spodoptera frugiperda peut convertir certains endophytes du maïs en ses propres probiotiques (Qi et al., 2024). Dans ce scénario de "probiotic hijacking", la chenille exploite le champignon pour détoxifier les benzoxazinoïdes (défenses chimiques du maïs), favorisant paradoxalement sa propre croissance au lieu d'être supprimée (Qi et al., 2024).
Limites de l'antixénose : La répulsion active (antixénose) reste à ce jour une hypothèse nécessitant davantage de tests de choix pour être confirmée. L'efficacité perçue pourrait être masquée par la capacité de la larve à s'adapter métaboliquement à la présence du champignon (Qi et al., 2024).

Résistance systémique, "Cry for Help" et purge immunitaire

Le dialogue moléculaire entre l'hôte et l'endophyte s'articule autour de deux stratégies complémentaires :

La stratégie "Cry for Help" : Sous l'effet d'un stress biotique, la plante ne subit pas passivement l'herbivorie ; elle déploie un recrutement directionnel des endophytes depuis son microbiome, ce mécanisme visant à mobiliser des partenaires fongiques pour renforcer ses défenses et sa biomasse (Sui et al., 2023).
Régulation par zmWRKY36 et purge immunitaire : Si le facteur de transcription zmWRKY36 orchestre la réponse immunitaire contre le ravageur (Batool et al., 2024), alors cette activation peut avoir un coût collatéral. La réponse immunitaire de la plante (notamment via les voies de l'acide salicylique et des benzoxazinoïdes) peut induire une "purge" des endophytes, la plante régulant activement sa charge microbienne interne au point de restreindre la colonisation des champignons bénéfiques lors d'un stress intense (Kudjordjie et al., 2019).

Action directe : Entre infection fongique et bénéfice larvaire

La composition du microbiote intestinal de S. frugiperda influence le développement de l'insecte et sa tolérance aux insecticides (Fu et al., 2025) :

Processus infectieux : L'infection est initiée par l'adhésion et la pénétration des conidies viables à travers la cuticule de l'insecte ; celles-ci germent, pénètrent l'hémocèle et provoquent une toxémie mortelle via la production de métabolites comme la beauvéricine (Deka et al., 2021 ; Quesada-Moraga et al., 2023). La mort de l'insecte est alors suivie d'une mycose externe servant d'inoculum secondaire (Wakil et al., 2023).
Nuance critique : Ce mécanisme n'est efficace que si la charge fongique ingérée surpasse la capacité de la larve à détourner le champignon à son profit (Qi et al., 2024). Cette capacité de détournement transforme le champignon en simple partenaire métabolique pour la larve plutôt qu'en agent pathogène (Qi et al., 2024).
Cette analyse souligne que la réussite de la lutte endophytique dépend d'une « course aux armements » métabolique où la plante doit recruter activement ses alliés (Sui et al., 2023) tout en évitant que le ravageur ne les détourne (Qi et al., 2024).

Variabilité des résultats : Le verrou génotypique, environnemental et biotique

L'inconstance des performances des champignons endophytes au champ est le résultat d'un arbitrage complexe entre la génétique de l'hôte, les pressions du microbiome et les stratégies adaptatives du ravageur (Tossou et al., 2026).

Diversification des agents : Le potentiel au-delà de Beauveria et Metarhizium

D'autres taxons montrent des aptitudes endophytiques prometteuses pour la protection du maïs :

Trichoderma asperellum : Les travaux de Kinyungu et al. démontrent que l'inoculation de T. asperellum permet de remplir une double fonction : stimuler significativement la croissance des plantules de maïs tout en altérant les paramètres du cycle de vie de S. frugiperda (Kinyungu et al., 2023).
Talaromyces verruculosus : De nouvelles souches isolées directement du maïs, comme T. verruculosus, affichent des taux de mortalité larvaire dépassant 61 % et une forte capacité de promotion de la croissance (production d'AIA), offrant des alternatives robustes aux entomopathogènes classiques (Hamida et al., 2026).

Le verrou du microbiome spécifique au maïs

Contrairement aux modèles généralistes, l'hôte impose une sélection déterministe forte sur le microbiome du maïs :

Filtrage par les benzoxazinoïdes : Le maïs sécrète des métabolites secondaires (p. ex. DIMBOA) qui agissent comme des filtres sélectifs pour la composition du microbiome racinaire et rhizosphérique (Kudjordjie et al., 2019).
Succession microbienne : Le stade de développement du maïs pilote la différenciation du microbiome. La transition entre les phases végétatives précoces et tardives modifie radicalement les réseaux d'interactions interrègnes (bactéries-champignons), influençant la persistance de l'endophyte inoculé (Xiong et al., 2021).

Décolonisation : Réponse immunitaire collatérale et détournement

La perte de persistance fongique est liée à des interactions complexes avec l'immunité de l'hôte (Lu et al., 2021) :

Réponse immunitaire collatérale : L'activation des voies de défense de la plante en réponse à l'herbivorie (notamment via l'acide salicylique (AS)) interagit avec le mécanisme anti-herbivorie conféré par les endophytes fongiques (Bastías et al., 2017).
Le risque de « probiotic hijacking » : La stratégie de recrutement directionnel (Cry for Help) peut être détournée par le ravageur (Qi et al., 2024). Qi et al. ont démontré que les larves de S. frugiperda peuvent convertir les endophytes du maïs en probiotiques pour détoxifier les benzoxazinoïdes de la plante, favorisant paradoxalement la croissance de la chenille au lieu de la freiner (Qi et al., 2024).

Conclusion sur le verrou systémique

La réussite d'une stratégie hybride impose donc de sélectionner des isolats non seulement virulents, mais capables de résister à la purge immunitaire de l'hôte (Bastías et al., 2017) et qui ne sont pas métaboliquement exploitables par le ravageur (Qi et al., 2024). La compréhension de ces interactions « médiées par la plante » est le prochain saut qualitatif nécessaire pour stabiliser l'efficacité des CEP au champ.

Articulation avec la lutte intégrée et limites systémiques

L'intégration des champignons endophytes dans les programmes de lutte intégrée ne doit pas être perçue comme une solution universelle, mais comme un levier dont l'efficacité est modulée par des interactions multitrophiques complexes et des verrous physiologiques.

Compatibilité et synergie avec les auxiliaires : Nuances par taxon

La compatibilité entre endophytes et ennemis naturels est généralement positive, mais dépend étroitement du genre fongique et du mode d'exposition :

La supériorité de la voie endophytique : Pour les parasitoïdes comme Telenomus remus, la distinction entre ingestion et contact est capitale. L'ingestion de biopesticides à base de B. bassiana par les parasitoïdes peut altérer leur capacité de parasitisme (Colombo et al., 2022).
Le potentiel de Trichoderma : Si Beauveria est efficace, les recherches de Kinyungu et al. soulignent l'intérêt de certaines souches de Trichoderma asperellum en termes de persistance et de réduction des pontes (Kinyungu et al., 2023). La diversité de ces souches fongiques peut soutenir les systèmes de protection (Kinyungu et al., 2023).
Effets ascendants (bottom-up) : La colonisation endophytique par B. bassiana ne compromet pas l'efficacité des prédateurs et peut même favoriser certaines interactions multitrophiques bénéfiques sans effet négatif sur la prédation (González-Mas et al., 2019).

De l'efficacité biologique à la viabilité économique

L'application des seuils économiques d'intervention, initialement définis pour la lutte chimique par Shi et al., nécessite une adaptation au modèle endophytique (Shi et al., 2023) :

Nature préventive ou curative : Contrairement aux insecticides chimiques, les endophytes agissent via des mécanismes de défense indirects comme l'antibiose et la résistance systémique induite (Bamisile et al., 2021). Les seuils de 7,8 à 13,1 larves pour 100 plantes (stades V4-V6) ont été établis pour le maïs doux (Shi et al., 2023).
Rentabilité : L'utilisation des CEP permet de favoriser la colonisation endophytique durant la phase de croissance initiale, une période clé pour la protection du maïs (Bamisile et al., 2021).

Limites systémiques et risques émergents

Le succès de cette stratégie hybride se heurte à deux obstacles biologiques majeurs récemment identifiés :

Le « Détournement probiotique » : Qi et al. ont mis en évidence une limite systémique majeure : S. frugiperda est capable de détourner certains endophytes du maïs pour en faire des probiotiques. Les larves utilisent ces champignons pour détoxifier les benzoxazinoïdes (défenses chimiques du maïs), transformant un allié de la plante en un outil de croissance pour le ravageur (Qi et al., 2024).
Dommages collatéraux et auto-immunité : La plante elle-même limite également la persistance des endophytes. Lors de l'herbivorie, l'activation de ses voies de défense peut réduire la persistance des endophytes bénéfiques. Cette autorégulation immunitaire de la plante explique pourquoi la colonisation décline souvent au moment où la pression du ravageur augmente (Aravinthraju et al., 2024).

Conclusion : Vers une stratégie hybride et durable

La lutte contre S. frugiperda impose une approche plurielle. Cependant, la sélection des souches (par exemple Trichoderma ou Beauveria) et la surveillance des seuils économiques doivent impérativement intégrer les risques de détournement métabolique par le ravageur pour garantir une viabilité à long terme (Qi et al., 2024).